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La Alternaria en la granadilla es una enfermedad foliar causada por un hongo saprofito que representa una amenaza importante, pues reduce el área fotosintética y en consecuencia afecta la calidad del fruto. Sin embargo, aún no se dispone de un instrumento que facilite la estimación de la severidad foliar en campo. Ante ello, el objetivo de esta investigación fue diseñar y validar una escala diagramática que permita evaluar la severidad de Alternaria sp. en hojas de granadilla (Passiflora ligularis Juss.). Desarrollándose una escala diagramática a partir de la inspección de 124 hojas. La propuesta incluyó siete niveles de severidad foliar (0%, 1%, 2%, 4%, 8%, 16% y 28%), establecidos conforme a la Ley de Weber-Fechner. Para su validación, diez evaluadores registraron la severidad en 60 hojas, primero sin uso de la escala y, siete días después, utilizándola. Los resultados proyectaron un coeficiente de determinación (R2) promedio de 0.639 en la primera evaluación y de 0.88 al aplicar la escala propuesta. Además, hubo reducción de los errores absolutos. En conclusión, esta herramienta demostró ser precisa y reproducible para cuantificar la severidad de Alternaria sp. en hojas de granadilla.
Alternaria sp., enfermedad foliar, estimación de severidad, fitosanidad, regresión lineal.
La granadilla es el fruto de Passiflora ligularis (Juss.), la que es consumida a nivel nacional (Perú). En efecto, el cultivo de granadilla constituye una actividad clave para el desarrollo económico de los distritos de Oxapampa, Huancabamba y Chontabamba, en el departamento de Pasco, Perú (Romero et al., 2020). Sin embargo, su producción puede verse gravemente limitada debido a la aparición de plagas fúngicas (Sampaio et al., 2002). Siendo las principales asociadas a su cultivo: Alternaria, Cladosporium, Antracnosis, Botrytis y Fusarium (Acosta-Trinidad et al., 2021). De estas, se destaca la incidencia de Alternaria en las hojas, ya que al reducir el área fotosintética afecta negativamente el desarrollo del fruto. Su sintomatología, inicia con manchas circulares, con centro de color marrón y al avanzar la enfermedad, estas se hunden y adquieren una tonalidad marrón clara (Chen et al., 2023).
Las lesiones foliares afectan el rendimiento y sanidad foliar (García-Lozano et al., 2007). Además, este tipo de afección ocasionan pérdidas significativas en la calidad del fruto y vigor foliar (Tamayo et al., 2000). La estimación de la severidad de Alternaria en plantaciones de granadilla suele ser de importancia para el planteamiento de estrategias de manejo e imprecisa debido a la ausencia de herramientas que guíen a los evaluadores durante la evaluación.
En este contexto, una escala constituye una herramienta valiosa, adecuada y confiable para estimar visualmente la severidad de un hongo foliar (Rojas-Chacón et al., 2024). Asimismo, los usuarios pueden aproximarse de forma precisa a la severidad real (Figueiredo et al., 2022). En definitiva, una escala usada en la estimación de daño foliar es exacta, precisa y presenta resultados reproducibles (Patricio-Hernández et al., 2022). Sin embargo, no se han publicado escalas que permitan estimar la severidad de Alternaria en hojas de granadilla. Considerando la problemática identificada, esta investigación tuvo como objetivo diseñar y validar una escala diagramática que permita evaluar la severidad de Alternaria sp. en hojas de granadilla (P. ligularis), facilitando la estimación visual más precisa de las lesiones y optimizando los procesos de monitoreo fitosanitario.
La caracterización morfológica de Alternaria se realizó en el Laboratorio de Fitopatología de la Universidad Nacional Daniel Alcides Carrión filial Oxapampa; asimismo, en dicha sede (Oxapampa, Pasco, Perú) y durante el 2025 se desarrolló y evaluó la escala diagramática de severidad de Alternaria.
La caracterización morfológica se llevó a cabo a partir de hojas de granadilla variedad colombiana con síntomas de Alternaria (hojas con manchas marrones de forma irregular con halo amarillento), estas muestras se incubaron en cámara húmeda durante dos días para inducir la esporulación del hongo; a continuación, se empleó la técnica de montaje rápido para observar conidios y conidióforos en portaobjetos con un microscopio binocular Helmut Hund GmbH, y se obtuvieron microfotografías de ambas estructuras; finalmente, las imágenes y características observadas se contrastaron con lo descrito por Woudenberg et al. (2014) para confirmar la presencia de Alternaria.
Se recolectaron 124 hojas de granadilla (P. ligularis) con distintos grados de mancha por Alternaria de una parcela (mayo de 2025) y se escanearon para cuantificar el área de hoja y el área afectada mediante el software ImageJ, lo que permitió estimar el porcentaje de severidad por hoja; a partir de los valores mínimo y máximo observados y aplicando la Ley de Agudeza Visual de Weber-Fechner se definieron siete niveles perceptibles de severidad (Ruiz et al., 2021), para los cuales se elaboró una escala diagramática representativa en Microsoft Publisher 2019.
Diez evaluadores (estudiantes de agronomía del IX semestre) estimaron la severidad de Alternaria en 60 imágenes de hojas de granadilla (0.1% a 27.9% de área afectada) proyectadas aleatoriamente durante 30 segundos en PowerPoint 2019 (Lavilla et al., 2021); tras una sesión inicial sin apoyo de escala diagramática, y después de siete días (Belan et al., 2014; Freitas et al., 2015), se repitió la evaluación usando la escala impresa, registrando en ambos casos sus estimaciones en un formato estandarizado, y comparando los resultados con los valores reales mediante regresión lineal (Acosta y Acosta, 2025) y prueba t de Student (p < 0.05) para validar la precisión y el beneficio de la escala.
Para validar estadísticamente la escala diagramática de severidad de Alternaria en hojas de granadilla, se compararon las estimaciones visuales de los evaluadores con los valores reales de área afectada mediante regresión lineal, tomando la severidad real como variable independiente y la estimación como dependiente; la exactitud se evaluó probando si el coeficiente angular (B1) difería significativamente de 1 y el intercepto (B0) de 0 con la prueba t de Student (H0: B1= 1, B0= 0 frente a H1: B1≠ 1, B0≠ 0; α= 0.05) (Acosta y Acosta, 2025). Mientras que la precisión se cuantificó por el coeficiente de determinación (R2) de cada regresión y por la varianza de los errores absolutos (estimación - real) (Belan et al., 2014; Freitas et al., 2015); todos los análisis se realizaron en Jamovi 2.6.23 para determinar la mejora en exactitud y precisión aportada por la escala diagramática.
Los resultados de las observaciones microscópicas del hongo revelaron la presencia de conidióforos alargados y no ramificados, así como conidios septados; en consecuencia, la sintomatología foliar observada fue consistente con infecciones causadas por el hongo del género Alternaria (Figura 1).
Los resultados guardan similitud con lo reportado por Woudenberg et al. (2014), quienes además informan que la morfología de los conidios de Alternaria es una estructura morfológica clave para la identificación de este género. Del mismo modo, Hoyos y Castillo (2015) identificaron conidios de características semejantes en hojas de granadilla con mancha parda y los atribuyendo al género Alternaria.
La severidad natural, evaluada en 124 hojas adultas, osciló entre 0% y 28.3%. Con base en la Ley de Agudeza Visual de Weber-Fechner, se definieron siete niveles de severidad: 0%, 1%, 2%, 4%, 8%, 16% y 28% (Figura 2).
La exactitud de las evaluaciones cambió notablemente al comparar los resultados sin y con el uso de la escala diseñada. Sin su uso, los valores de R2 oscilaron entre 0.4 y 0.844 con un promedio de 0.639; sin embargo, con el uso de la escala, estos valores aumentaron a un rango de 0.836 a 0.923 y media de 0.88, lo que refleja estimaciones claramente más precisas (Cuadro 1).
Similar resultado fue reportado por Freitas et al. (2015) quienes reportaron que, el uso de una escala en la evaluación de una enfermedad permite obtener resultados más precisos y exactos que al no emplearla. Salgado et al. (2009) evidenciaron que el uso de una escala permitió a los evaluadores mejorar significativamente su precisión, con coeficientes de determinación que variaron entre 0.85 y 0.9.
En definitiva, la escala incrementa de forma sostenida la precisión de las estimaciones, lo que confirma su eficacia para uniformizar y reforzar la fiabilidad visual. En el análisis de regresión lineal, el intercepto del 50% de los evaluadores (I, II, V, VII y X) difirió significativamente de cero sin el apoyo de la escala, mientras que al emplearla, solo el 30% (II, IV y VI) mostró esa diferencia; en todos los casos, se trató de sobreestimaciones (Cuadro 1).
Respecto al coeficiente angular de la recta, el 100% de los evaluadores presentó valores distintos de 1 tanto sin como con la escala diagramática; sin embargo, la proporción de evaluadores que sobreestimaron sus resultados disminuyó del 70% (I, II, III, IV, V, VI y IX) sin escala al 20% (VI y VII) al emplearla (Cuadro 1). Fragoso-Benhumea et al. (2022) reportaron que sin escala, el 5% difirió significativamente en intercepto (0.254) y en coeficiente angular (0.94); con escala, el 100% sobreestimó el intercepto (media de 0.112) y subestimó el coeficiente (media de 0.96).
Además, López-Reyes et al. (2024), encontraron que, sin emplear la escala, el 25% de los evaluadores presentó un intercepto significativamente distinto de cero (media de 0.855), al usarla, el 100% evidenció sobreestimaciones (media de 0.354); de igual modo, sin escala el 25% difirió en el coeficiente angular (media de 0.924), mientras que con ella el 100% mostró subestimaciones (media < 0.0001). En este mismo contexto, Klosowski et al. (2013) registraron valores del intercepto significativamente (p-valor ≤0.05) distintos de cero en el 50% de los evaluadores sin uso de escala y en el 38% cuando se empleó la escala.
Del mismo modo, Perina et al. (2019) reportaron que, mediante un análisis de regresión lineal, el uso de una escala diagramática permitió obtener estimaciones con mayor exactitud, precisión, repetibilidad y reproducibilidad. Los resultados sugieren que la escala uniformiza las respuestas, reduciendo la variabilidad y atenuando el sesgo de los errores de estimación. La comparación por pares de las estimaciones de los evaluadores, sin el uso de escala diagramática, resultó en valores de R2 que oscilaron entre 0.178 y 0.777 con un promedio de 0.511 (Cuadro 2). Con el uso de la escala diagramática propuesta, el rango de R2 se incrementó a 0.739 y 0.932 con una media de 0.858 (Cuadro 2).
Para este último, el 88.88% de las correlaciones cruzadas entre evaluadores superó un R2 de 0.8, lo que confirma la alta reproducibilidad de las estimaciones al utilizar la escala diagramática de siete niveles de severidad. Estos resultados concuerdan con lo reportado por Braga et al. (2020), quienes evaluaron la confiabilidad interevaluador mediante correlaciones entre pares: sin la escala, los coeficientes de determinación fueron 0.43 y 0.97; al emplearla, aumentaron a 0.84 y 0.99, lo que refleja una relación notablemente más fuerte.
Asimismo, Ortega-Acosta et al. (2016) reportaron que, sin el uso de escala, los valores del coeficiente de determinación (R2) varió entre 0.39 y 0.86, con un promedio de 0.69; al utilizar la escala, los valores se incrementaron a un rango de 0.81 a 0.95, con una media de 0.87, y en el 100% de las combinaciones entre evaluadores se obtuvieron R2 superiores a 0.8. En síntesis, el uso de una escala diagramática mejora notablemente la confiabilidad entre evaluadores, elevando los valores de R2 por encima de 0.7 en la mayoría de las comparaciones, como se confirma tanto en los resultados obtenidos como en los antecedentes reportados.
Complementariamente, la precisión de la escala diagramática propuesta se evaluó calculando los errores absolutos (diferencia entre la estimación visual del daño y el daño real); como resultado, la distribución aleatoria de los errores residuales en torno a la línea de predicción refleja un ajuste mejorado del modelo (Figura 3). Sin el uso de escala, los residuos oscilaron entre -16.7% y 52.8%; al emplearla, este rango se redujo a -13.9% y 16% en la estimación promedio (Figura 3).
Del mismo modo, Dolinski et al. (2017) reportaron que el uso de una escala reduce el error absoluto, en la mayoría de las estimaciones dentro de ±10%, frente a errores de 54% y -16% sin escala. Similar resultado fue reportado por de Farias et al. (2025). Vieira et al. (2014) demostraron que el uso de una escala diagramática mejora el ajuste del modelo, al favorecer una distribución aleatoria de los errores residuales en torno a la línea de predicción.
En síntesis, el uso de una escala diagramática mejora el ajuste del modelo y reduce notablemente los errores absolutos en las estimaciones visuales de daño foliar (estrechando sustancialmente su rango de variación).
La escala diagramática de siete niveles diseñada para estimar la severidad de Alternaria sp. en hojas de granadilla demostró aumentar de forma significativa la exactitud y reproducibilidad de las evaluaciones. Su aplicación eleva los valores de R2, reduce tanto la variabilidad interevaluador como la magnitud de los errores residuales, y disminuye las tendencias de sobreestimación. Estos resultados confirman que la metodología ofrece estimaciones precisas y consistentes entre distintos evaluadores. Por consiguiente, la escala propuesta constituye una herramienta eficaz y fiable para el monitoreo eficiente de esta enfermedad.
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