elocation-id: e3930
La producción de granadilla (Passiflora ligularis Juss.) en Colombia enfrenta graves limitaciones debido a la ‘marchitez vascular’, causada por Fusarium solani f. sp. passiflorae, que puede generar pérdidas superiores al 90%. Dada la escasa resistencia genética de los cultivares comerciales, este estudio evaluó Passiflora alata Curtis como portainjerto tolerante mediante injertación. El objetivo fue determinar la tolerancia de P. alata frente a F. solani, su compatibilidad de injerto con P. ligularis y su desempeño agronómico bajo condiciones de campo. La investigación se desarrolló entre 2022 y 2024 en los municipios de Rionegro y San Vicente Ferrer, Antioquia (Colombia). Se utilizaron plántulas obtenidas de semilla para los ensayos de inoculación en invernadero, las pruebas de compatibilidad con dos técnicas de injertación (injerto de empalme y de hendidura) y la evaluación en campo de plantas injertadas y no injertadas durante 15 meses. Los resultados mostraron que P. alata presentó alta tolerancia a la infección por F. solani, con solo un 8% de incidencia, en comparación con el 96% observado en P. ligularis. La técnica de injerto por hendidura registró una mayor tasa de éxito (92%) frente al empalme (84%). En campo, las plantas injertadas mostraron mayor supervivencia (95% vs 78%), un crecimiento vegetativo más vigoroso y una floración más temprana (210 días frente a 375). Estos hallazgos sugieren que el uso de P. alata como portainjerto constituye una estrategia viable para el manejo de F. solani y la mejora del establecimiento y desempeño del cultivo de granadilla en zonas afectadas.
compatibilidad de injertos, marchitamiento por Fusarium, passifloraceae, portainjertos, tolerancia a enfermedades
En Sudamérica, el género Passiflora destaca por incluir especies de gran relevancia para la industria alimentaria, especialmente en la producción de pulpas y derivados, así como en los mercados locales para el consumo de fruta fresca (Fischer y Miranda, 2021). Además, ciertas especies de este género contienen compuestos bioactivos con aplicaciones en la industria farmacéutica, debido a sus propiedades antioxidantes (Barbosa et al., 2021) y en la industria cosmética, donde se han identificado flavonoides, ácidos fenólicos y compuestos aromáticos volátiles en varios órganos vegetales (Pardo-Solórzano et al., 2024).
Passiflora ligularis Juss, comúnmente conocida como granadilla, se distribuye desde México hasta Bolivia, con mayor prevalencia en los Andes tropicales entre 1 500 y 2 500 msnm (Ocampo et al., 2021). En 2024, el mercado global de la fruta de la pasión estaba valorado en aproximadamente 3 900 millones de USD y se prevé que alcance los 5 850 millones de USD para 2032, reflejando una tasa de crecimiento anual compuesta del 5.2% (Data Bridge Research, 2024). La producción de P. ligularis se concentra principalmente en las tierras altas andinas de Colombia, Ecuador y Perú, donde existen condiciones agroecológicas adecuadas entre 1 500 y 2 000 msnm. Actualmente, Colombia destaca como el principal productor, con más de 3 000 ha cultivadas para mercados nacionales y de exportación (CABI, 2024).
En el cultivo de granadilla, uno de los factores más limitantes es la pudrición del cuello, causada por Fusarium solani f. sp. passiflorae (Tamayo et al., 1999; Salazar-González et al., 2022), un patógeno capaz de provocar pérdidas superiores al 90% (Torres et al., 2000). El hongo penetra a través de las raíces, coloniza los haces vasculares y bloquea la translocación de agua y nutrientes (Castaño-Zapata, 2015). También degrada fibras de xilema y amiloplastos en las células del parénquima y produce geles que reducen la productividad de las plantas (Schmildt et al., 2017).
Patiño-Pacheco y Pérez-Cardona (2021) informaron que Passiflora ligularis y P. quadrangularis presentan una susceptibilidad extrema a Fusarium solani f. sp. passiflorae, con mortalidad total de las plantas que ocurre en un plazo de posinoculación entre 10 y 30 días. En cambio, una accesión particular de P. alata mostró solo una expresión moderada de síntomas y una progresión de la enfermedad más lenta, lo que indica una respuesta de resistencia parcial. Este nivel intermedio de susceptibilidad sugiere que P. alata posee rasgos fisiológicos o anatómicos inherentes, como una mayor lignificación radicular o una colonización vascular restringida, que pueden conferir tolerancia, apoyando así su posible uso como portainjertos resilientes para especies susceptibles de Passiflora.
El uso de portainjertos derivados de especies silvestres tolerantes a patógenos transmitidos por el suelo se considera una estrategia agronómica de bajo costo y fácil de implementar en el campo. Especies como P. alata, P. macrocarpa, P. caerulea y P. nitida han sido reportadas como tolerantes a Fusarium spp. (Fischer et al., 2010). Además, el injerto permite combinar la resistencia a enfermedades del portainjerto con los rasgos agronómicos deseables del vástago, mejorando así el establecimiento de la planta, reduciendo la juvenilidad y facilitando el manejo del dosel (Lima et al., 2021; Hurtado et al., 2021).
En este contexto, Cuya y Escobedo (2018) evaluaron el injerto de granadilla sobre el maracuyá amarillo y reportaron una tasa de éxito del 50% usando la técnica de injerto de hendidura; de manera similar, Espinal et al. (2023) informaron que el injerto de Passiflora edulis sobre portainjertos compatibles llevó a una reducción significativa del 35% en la altura de la planta, lo que indica un efecto de enanismo, mientras que simultáneamente promovió una floración y fructificación más tempranas. Estos hallazgos sugieren que la selección del portainjerto puede modular eficazmente el vigor y mejorar la precocidad en los sistemas de cultivo de Passiflora.
El presente estudio se llevó a cabo con el objetivo de evaluar la tolerancia de P. alata a F. solani, determinar su compatibilidad de injerto con P. ligularis y caracterizar el desempeño agronómico de plantas injertadas en condiciones de campo hasta el inicio de la floración.
Se realizaron estudios de laboratorio y en invernadero en la Unidad de Sanidad Vegetal de la Universidad Católica de Oriente, situada en el municipio de Rionegro (Antioquia), a 2 115 msnm, con una temperatura media de 17 °C. Las evaluaciones de campo se realizaron en la finca San Germán de la misma universidad (6° 17’ 14” latitud norte, 75° 14’ 18” longitud oeste) en la localidad de Potrerito de San Vicente Ferrer, Antioquia. Esta área corresponde a la zona de vida del Bosque Muy Húmedo Montano Bajo, a 1 997 m sobre el nivel del mar, con una temperatura media anual de 15 °C y suelos de origen volcánico con textura franco-arenosa (Cornare, 2012). Los experimentos se llevaron a cabo entre 2022 y 2024.
Las semillas de maracujá-doce (Passiflora alata Curtis) y granadilla (Passiflora ligularis Juss.) fueron amablemente proporcionadas por el banco de germoplasma en funcionamiento de la Unidad de Biotecnología Vegetal de la Universidad Católica de Oriente, y los ecotipos correspondientes se recolectaron originalmente en el municipio de Sonsón, Antioquia (Colombia). Estas semillas germinaron en un sustrato compuesto de turba y fibra de coco, utilizando recipientes de plástico de 700 cm3.
Se obtuvo una cepa patógena de Fusarium solani f. sp. passiflorae del Centro de Investigación Agrícola de Agrosavia (Estación Experimental La Selva, Antioquia), originalmente aislada de cultivos sintomáticos de Passiflora ligularis en el municipio de La Ceja, Antioquia. El hongo se mantuvo en un medio de agar papa dextrosa (PDA, por sus siglas en inglés) y se incubó a 25 ±2 °C durante siete días para promover la esporulación. Posteriormente, se preparó una suspensión conidial, inundando la superficie del cultivo con agua destilada estéril que contenía 0.05% Tween 20, filtrando mediante gasas estériles de doble capa y ajustando la concentración a 1 × 108 conidios ml-1 usando un hemocitómetro de Neubauer.
Para la inoculación, las plántulas de 30 días de edad fueron esterilizadas superficialmente con etanol al 70%. Se realizó una incisión superficial (aproximadamente de 1-2 mm de profundidad y 3-4 mm de largo) en el cuello del tallo, justo por encima de la unión raíz-hipocótilo, utilizando una hoja de bisturí estéril en condiciones asépticas. Inmediatamente después de la herida, se aplicaron 200 μl de la suspensión conidial de F. solani directamente en la incisión mediante una micropipeta estéril. La zona de la herida se cubrió con un pequeño trozo de algodón estéril humedecido con la misma suspensión y se envolvió con Parafilm® para mantener la humedad y promover la entrada de patógenos. Las plantas de control recibieron un tratamiento idéntico utilizando agua destilada estéril. Tras la inoculación, las plantas se mantuvieron en un invernadero bajo condiciones controladas (25 ±2 °C, 70-80% HR) y se monitorearon diariamente para detectar el desarrollo de síntomas.
En el experimento se utilizaron plántulas de P. ligularis de 25 días y plántulas de P. alata de 30 días, cada una con diámetros de tallo entre 2 y 3 mm. Las plantas de P. alata se trasplantaron en bolsas de polietileno de 300 g que contenían una mezcla de tierra, arena y materia orgánica (2:1:1) y se dejaron crecer durante 25 días antes del injerto. Se aplicaron dos técnicas de injerto: i) injerto de empalme, se realizó un corte inclinado tanto en el vástago como en el portainjerto para la unión; y ii) Injerto de hendidura, el portainjerto se cortó transversalmente a nivel del cotiledóneo y se dividió 0.5 cm en dirección longitudinal para insertar el vástago. Se prepararon vástagos de 5 cm de largo y tres hojas, asegurando compatibilidad de diámetro (aprox. 2 mm). Los injertos se aseguraron con clips de injerto de 2 mm y se colocaron en una cámara húmeda (humedad relativa: 95% ±3%, temperatura: 24-32 °C, luz: 70%).
Se establecieron cuatro tratamientos en un diseño completamente al azar (n= 50 plántulas por tratamiento): i) plántulas de P. alata inoculadas con la suspensión fúngica (tratamiento); ii) plántulas de P. ligularis inoculadas (control positivo); iii) plántulas de P. alata no inoculadas (control negativo); y iv) plántulas de P. ligularis no inoculadas (control negativo). Tras 60 días, se registró la presencia o ausencia de síntomas de marchitez.
El experimento siguió un diseño completamente al azar con dos tratamientos (tipo injerto), utilizando 50 plantas por tratamiento. Tras 20 días en la cámara húmeda, las plantas se trasladaron al invernadero. A los 40 días después del injerto se midieron la tasa de supervivencia, la longitud del injerto, el diámetro del tallo en la unión y el número de hojas nuevas por planta.
Las plantas injertadas se mantuvieron en el invernadero bajo condiciones controladas hasta los dos meses de edad (aproximadamente 20 cm de altura). Paralelamente, las plantas de granadilla no injertadas provenientes de semilla se cultivaron bajo las mismas condiciones. A la edad de trasplante, el campo se preparó utilizando labranza mínima, nivelación de contornos y un diseño de plantación triangular (2.5 m entre plantas y 3 m entre hileras). Un análisis del suelo previo a la plantación guio las enmiendas orgánicas y las correcciones de pH. El ensayo de campo utilizó un diseño completamente al azar con dos tratamientos: i) granadilla injertada sobre P. alata (60 plantas); y ii) P. ligularis no injertado (60 plantas). La supervivencia se registró a los 3, 6, 9 y 12 meses después del trasplante. Además, se evaluaron 15 plantas seleccionadas aleatoriamente por tratamiento para variables de crecimiento: longitud del tallo principal (desde el cuello hasta el ápice), diámetro del tallo principal (5 cm por encima del cuello para plantas no injertadas, en la unión del injerto para las injertadas) y el tiempo hasta la floración (días desde la plantación). Las mediciones continuaron durante 15 meses.
Los datos se analizaron usando R Wizard 4.3. Se verificaron las suposiciones de normalidad (prueba de Shapiro-Wilk) y homogeneidad de varianzas (prueba de Levene). Para la inoculación con F. solani, una prueba de chi-cuadrado evaluó las asociaciones entre los tratamientos y la aparición de marchitez. Para las técnicas de injerto, una prueba t de Student comparó las medias de los tratamientos al 95% de confianza. Los datos de campo se analizaron con un Anova unidireccional, seguido de la prueba de comparación múltiple de Tukey.
Se observó una diferencia significativa en la respuesta a la enfermedad entre las dos especies de Passiflora evaluadas bajo condiciones de invernadero. Sesenta días después de la inoculación, solo el 8% de las plantas de P. alata presentaban síntomas visibles de infección (4 de 50 plantas), mientras que la incidencia en P. ligularis alcanzó el 92% (46 de 50 plantas). Esta diferencia fue estadísticamente significativa (prueba χ2, p < 0.05), lo que indica una fuerte asociación entre el tratamiento de inoculación y la manifestación de síntomas de marchitez (Figura 1).
En cuanto a las plantas no inoculadas de P. alata y P. ligularis, se observó una supervivencia del 100%. Estos hallazgos coinciden con los de Osorio et al. (2020), quienes identificaron a F. solani como un agente causal principal de la enfermedad de marchitamiento en P. ligularis. La alta mortalidad observada en las granadillas confirma su extrema susceptibilidad al hongo. P. alata ha sido reportada anteriormente como una especie tolerante a patógenos del suelo (Faleiro et al., 2008). En este estudio, el 80% de las plantas de P. alata sobrevivieron, lo que indica una tolerancia parcial. La variabilidad en la respuesta puede atribuirse a la diversidad genética dentro de la especie, ya que Forero et al. (2015) reportaron respuestas diferenciales a Fusarium entre las poblaciones de P. alata, atribuibles a su naturaleza de cruzamiento externo. Esto explica por qué algunos individuos son susceptibles mientras que otros muestran resistencia.
La compatibilidad del injerto se evaluó en función de la tasa de prendimiento del injerto y del desarrollo temprano de la planta (Cuadro 1). La técnica de injerto de hendidura logró una tasa de prendimiento significativamente mayor (92%) en comparación con el injerto de empalme (84%) (t-test, p < 0.05). Sin embargo, 60 días después del injerto, no se detectaron diferencias significativas en la altura de la planta, el número de hojas o el diámetro del tallo entre ambas técnicas. Estos resultados coinciden con los reportados por Cuya y Escobedo (2018) para los injertos de granadilla sobre P. edulis f. flavicarpa, donde una unión exitosa de injertos no necesariamente condujo a diferencias tempranas en el vigor de los vástagos.
| Tipo de injerto | Desempeño del injerto (%) | Longitud total de la planta (cm) | Número de hojas | Diámetro del tallo (mm) |
|---|---|---|---|---|
| Empalme | 84 | 16 | 6 | 4.1 |
| Hendidura | 92* | 15.7 | 6 | 4.1 |
Espinal et al. (2023) observaron patrones comparables. Ellos informaron que, aunque los primeros prendimientos del injerto y las respuestas tempranas de crecimiento fueron similares entre varias combinaciones de Passiflora, la compatibilidad fisiológica y el rendimiento a largo plazo en campo variaron sustancialmente entre los portainjertos. Específicamente, las plántulas injertadas sobre P. alata y P. maliformis mostraron tasas de supervivencia más altas y un crecimiento más uniforme tras el establecimiento en el campo en comparación con las de P. foetida o P. semaphytfolia. Estos hallazgos destacan que los indicadores tempranos del vivero, como la tasa de prendimiento y el crecimiento del tallo, aunque útiles para evaluar la eficiencia de la técnica de injerto pueden no predecir completamente el desempeño del injerto a largo plazo.
En el contexto de nuestros resultados, la mayor tasa de éxito obtenida con el injerto de hendidura sugiere una mejor alineación del cambium y la formación de callos, probablemente una mayor continuidad vascular entre el vástago y el portainjerto. No obstante, en concordancia con Espinal et al. (2023), la ausencia de diferencias morfológicas tempranas implica que la compatibilidad fisiológica debe confirmarse mediante una evaluación prolongada en campo, incluyendo el inicio de la floración, el rendimiento y posibles síntomas de incompatibilidad, como hinchazón del tallo o abscisión tardía de la hoja. En general, la evidencia combinada apoya la idea de que tanto la elección de la técnica de injerto como la selección de la especie de portainjerto son determinantes críticos de la longevidad del injerto y del rendimiento agronómico en los sistemas de cultivo de Passiflora. Estos hallazgos sugieren que, aunque el injerto de hendidura mejora el éxito inicial del injerto, ambas técnicas conducen a un desarrollo vegetativo comparable una vez que el injerto se ha establecido. Schmildt et al. (2017) destacaron la importancia de la formación de callos en la unión del injerto como determinante de la compatibilidad inicial, lo que podría explicar la diferencia en las tasas de prendimiento entre ambas técnicas.
Se monitoreó la supervivencia acumulada de las plantas durante 12 meses tras el trasplante (Figura 2). No se observaron diferencias significativas hasta los nueve meses. Sin embargo, a los 12 meses, las plantas injertadas tuvieron una supervivencia significativamente mayor (95%) en comparación con las no injertadas (78.3%) (χ2, p = 0.016). Este resultado sugiere que los portainjertos tolerantes contribuyen a una mayor longevidad en el campo, probablemente debido a una mejor resistencia del sistema radicular a patógenos transmitidos por el suelo.
En cuanto al crecimiento vegetativo, las plantas injertadas mostraron un desarrollo más robusto. A los 15 meses, la altura media y el diámetro del tallo de las plantas injertadas (373.3 cm y 10.37 mm, respectivamente) fueron significativamente mayores que los de las plantas no injertadas (357 cm y 8.11 mm) (Figura 3). No se observaron diferencias significativas en el número de ramas secundarias.
Además, las plantas injertadas florecieron antes, con una media de 210 días después de la plantación, mientras que las plantas no injertadas florecieron a los 375 días (Figura 4), una diferencia estadísticamente significativa (p < 0.05, prueba de t). Esto sugiere que el injerto acelera considerablemente el inicio del desarrollo reproductivo.
Estos hallazgos confirman que el injerto no solo mejora la tolerancia a las enfermedades, sino que también promueve una madurez reproductiva más temprana. El portainjertos desempeña un papel central en la absorción de nutrientes y agua, influyendo en el crecimiento y el vigor de los vástagos (Hayat et al., 2023). Esta respuesta puede estar mediada por señales moleculares del portainjerto, como fitohormonas, ARNm, ARN no codificante o proteínas, que regulan los procesos fisiológicos en el vástago (Lu et al., 2020). En general, estos resultados respaldan los hallazgos de Lima et al. (2017, 2021), quienes enfatizaron que la selección del portainjerto debe considerar no solo la resistencia, sino también los efectos positivos en el crecimiento, el rendimiento y la precocidad. El uso de P. alata como portainjertos resulta ser una estrategia viable de propagación para P. ligularis, especialmente en zonas afectadas por F. solani. Este enfoque se alinea con las prácticas modernas de cultivo de frutas, donde el injerto se utiliza para superar las limitaciones genéticas de los cultivares comerciales (Adıgüzel et al., 2022, 2023; Dhurve et al., 2024).
Este estudio demuestra que Passiflora alata Curtis presenta una tolerancia notable a Fusarium solani f. sp. passiflorae en condiciones de invernadero, mostrando una incidencia significativamente menor en comparación con Passiflora ligularis. Además, las plantas de granadilla injertadas sobre P. alata mostraron un mejor rendimiento en el campo, incluyendo mayores tasas de supervivencia, un crecimiento vegetativo más vigoroso y una floración más temprana que las plantas no injertadas. La técnica de injerto de hendidura demostró ser más eficiente en términos de éxito inicial del injerto; no obstante, ambas técnicas apoyaron un desarrollo vegetativo comparable una vez establecido el injerto. Estos resultados respaldan el uso de P. alata como portainjertos en programas de manejo integrado de la enfermedad de marchitez en granadilla. El injerto sobre P. alata surge como una estrategia agronómica prometedora para mitigar el impacto de patógenos transmitidos por el suelo, mejorar el establecimiento de cultivos y acortar la fase juvenil, contribuyendo así a la sostenibilidad y la productividad del cultivo de granadilla en las regiones afectadas por F. solani.
Los autores desean agradecer a Senainnova por cofinanciar el proyecto 107643: ‘Ampliación de la producción de plántulas de especies de Passifloraceae en portainjertos tolerantes a problemas fitosanitarios para promover la productividad, calidad y vida útil de los cultivos’, a la empresa Innmakers SAS, a la asociación de fruticultores de Carmen de Viboral (Antioquia) y al Departamento de Investigación y Desarrollo de la Universidad Católica de Oriente.
Barbosa Santos, T.; Araujo, F. P.; Neto, A. F.; Freitas, S. T.; Souza- Araújo, J.; Oliveira, V. and Lima, M. S. 2021. Phytochemical compounds and antioxidant activity of the pulp of two brazilian passion fruit species: Passiflora cincinnata Mast. and Passiflora edulis Sims. International Journal of Fruit Science. 21(1):255-269.
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