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Resumen
En México, el cultivo de cacahuate es una actividad productiva en zonas rurales, no obstante, está amenazado por enfermedades fúngicas, como la marchitez vascular, causada por Fusarium incarnatum, reportada recientemente en el país. El estudio evaluó la capacidad antagonista de cinco especies de Trichoderma contra la cepa ‘MA-PET-03’ de F. incarnatum en el cultivo de cacahuate en Buenavista de Benito Juárez, Chietla, Puebla. Se destacó que T. koningiopsis presentó la mayor tasa de crecimiento y el mayor porcentaje de inhibición del crecimiento radial (PIGR) de F. incarnatum en pruebas in vitro. En condiciones de campo, los tratamientos con Trichoderma spp., presentaron más vainas de cacahuate por planta y menor incidencia de la enfermedad, mejorando el rendimiento del cultivo. Estos resultados confirman la efectividad de Trichoderma spp., para el manejo de la marchitez vascular en la región.
Trichoderma spp., actividad antifúngica, necrosis basal.
El cultivo del cacahuate (Arachis hypogaea L.) tiene gran importancia a nivel mundial debido a sus beneficios económicos y nutricionales (Akram et al., 2018). Además, es una fuente vital de proteínas, grasas saludables, vitaminas y minerales esenciales como el hierro, calcio, fósforo, magnesio, selenio y zinc, así como vitamina E, B6, riboflavina, tiamina y niacina (Montero-Torres, 2020). Más allá de su valor nutricional, el cacahuate desempeña un papel crucial en la seguridad alimentaria y economía de muchas regiones, proporcionando fuentes de trabajo e ingresos directos a los agricultores de las comunidades locales (Desmae et al., 2018).
La Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO) menciona que los principales productores de cacahuate son China, India, Nigeria, EE. UU., Argentina y Sudáfrica (FAO, 2023). En México, las principales entidades que producen cacahuate son, Chihuahua, Sinaloa, Chiapas, Puebla y Oaxaca, representando el 77.2% del total del área cultivada para el ciclo agrícola 2022-2023, donde alcanzó las 47 532 ha, con una producción de 81 413 t.
El estado de Puebla ocupó el tercer lugar en producción nacional con 9.31 t (SIAP, 2024). A pesar del éxito del cultivo, el cacahuate es vulnerable a diversas enfermedades causadas por hongos, bacterias y virus que impactan negativamente el rendimiento, siendo las enfermedades fúngicas particularmente preocupantes, debido a las significativas pérdidas económicas (Thirumalaisamy et al., 2019).
Entre las enfermedades fúngicas que afectan al cultivo de cacahuate se encuentran la marchitez causada por Fusarium oxysporum Schlecht, la pudrición de vainas causada por Fusarium equiseti (Corda) y Fusarium solani (Mart.) y la marchitez vascular causada por F. incarnatum, recientemente reportada en México (Romero-Arenas et al., 2024). F. incarnatum está clasificada dentro del complejo de especies F. incarnatum-equiseti (FIESC), que comprende 33 especies filogenéticas en una amplia gama de hábitats y hospedantes en todo el mundo (Wang et al., 2019).
Se caracteriza por un micelio aéreo inicialmente blanco que con la edad produce esporodoquios de color naranja. Como fitopatógeno, puede infectar plantas de Cacahuate, causando síntomas de clorosis, marchitez de hojas, pudrición de tallo y raíz, lo que lleva a la muerte prematura de la planta huésped (Romero-Arenas et al., 2024). El control de hongos fitopatógenos se basa principalmente en el uso de fungicidas.
Sin embargo, la aplicación de compuestos químicos no se recomienda para enfermedades causadas por hongos habitantes del suelo, debido a sus altos costos, baja eficiencia y posible toxicidad para los humanos y ambiente, lo que podría llevar al desarrollo de cepas tolerantes a fungicidas en cortos periodos de tiempo (Andrade-Hoyos et al., 2019). En este contexto, las especies de Trichoderma han emergido como agentes potenciales que pueden desempeñar un papel fundamental en el manejo integrado de enfermedades en la agricultura (Bokade et al., 2021).
El género Trichoderma es reconocido por su capacidad antagónica contra diversos patógenos. Puede interactuar sinérgicamente con fungicidas, mejorar la resistencia de las plantas a enfermedades y minimizar el riesgo de desarrollar resistencia a diferentes fungicidas (Asad et al., 2022). Por lo tanto, el objetivo fue evaluar la capacidad antagonista de cinco especies de Trichoderma contra la cepa ‘MA-PET-03’ de F. incarnatum, así como la reducción de la incidencia de la enfermedad y el efecto sobre la productividad del cultivo de cacahuate, en la comunidad rural de Buenavista de Benito Juárez, ubicada en el municipio de Chietla, Puebla, México.
Las cepas utilizadas para este estudio fueron: Trichoderma harzianum (T-H4), Trichoderma koningiopsis (T-K11), Trichoderma asperellum (T-AS1) y Trichoderma hamatum (T-A12), aisladas de la rizosfera de aguacate (Persea americana). Las secuencias de estas cepas están disponibles en la base de datos del National Center for Biotechnology Information (NCBI) con los números de accesión: MK779064, MK791648, MK778890 y MK791650, respectivamente.
Adicionalmente, se incluyó una cepa nativa de la región de estudio de T. harzianum (T-Ah) MW227646, aislada de la rizosfera del cultivo de cacahuate (Arachis hypogaea L.). El agente patógeno utilizado fue la cepa MA-PET-03 de Fusarium incarnatum, recientemente reportada en México (Romero-Arenas et al., 2024), asociada con el marchitamiento vascular del cacahuate, con números de accesión: OQ679820, OQ679821. Todas las cepas están resguardadas en el Laboratorio de Fitopatología 204 del Centro de Agroecología, Instituto de Ciencias- Benemérita Universidad Autónoma de Puebla (BUAP).
Para evaluar el crecimiento micelial, fragmentos de 5 mm de diámetro de cepas de Trichoderma y F. incarnatum de 10 días de edad se inocularon en placas Petri con medio papa dextrosa agar (PDA: Bioxon, Becton Dickinson, Ciudad de México, México) y se incubaron en la oscuridad a 28 °C durante 10 días. El diámetro micelial se midió cada 12 horas con un Vernier digital (CD-6 Mitutoyo, Naucalpan de Juárez, México). La tasa de crecimiento (cm día-1) se calculó utilizando la ecuación de crecimiento y = mx + b. Donde: y= distancia; m= pendiente; x= tiempo; b= constante.
El experimento se realizó por duplicado en un diseño experimental completamente al azar, con tres réplicas por tratamiento. Para determinar el porcentaje de inhibición del crecimiento radial (PICR) se utilizó la técnica de cultivo dual según Andrade-Hoyos et al. (2019). Donde: PICR(%)= (R1-R2)/R1×100. Donde: PICR= porcentaje de inhibición del crecimiento radial; R1= crecimiento radial (mm) de F. incarnatum sin Trichoderma spp. y R2= crecimiento radial (mm) de F. incarnatum con Trichoderma spp. Fragmentos de 5 mm de diámetro de cepas de Trichoderma y F. incarnatum de 10 días de edad fueron inoculados en extremos opuestos de placas Petri que contenían PDA, con una separación de 7.5 cm entre ellos (antagonista-fitopatógeno) e incubados a 28 °C durante 10 días.
El crecimiento radial de la colonia fúngica se evaluó cada 12 h hasta el primer contacto entre los micelios del antagonista y de F. incarnatum, utilizando la escala propuesta por Bell et al. (1982), donde: I) crecimiento deTrichoderma spp., cubrió toda la superficie del medio y redujo la colonia deFusariumsp.; II) crecimiento deTrichoderma spp., cubrió al menos ⅔ partes del medio; III)Trichoderma spp. yF. incarnatum crecieron ½ y ½ de la superficie del medio; IV)F. incarnatum creció al menos ⅔ partes del medio y resistió a la invasión deTrichoderma spp. y V) crecimiento deF. incarnatum cubrió toda la superficie del medio.
Se llevó a cabo una prueba in situ en condiciones de campo abierto en la comunidad de Buenavista de Benito Juárez (18° 27’ 39’’ latitud norte; 98° 37’ 11’’ longitud oeste), ubicada en el municipio de Chietla, estado de Puebla, México. Se utilizaron 1 500 semillas de cacahuate de la variedad ‘Virginia Champs’, proporcionadas por productores de la comunidad, las cuales se desinfectaron con hipoclorito de sodio al 0.3% (v/v) durante 10 min, luego se enjuagaron tres veces con agua estéril y se secaron con papel estéril (Illa et al., 2019).
Las semillas se sembraron utilizando un procedimiento mecánico estandarizado en bandejas de germinación con Peatmoss y Agrolite (1:1 v/v), previamente esterilizadas a 121 °C y 15 psi de presión (Mannai et al., 2018). Se colocó una semilla por cavidad a una profundidad de 1 cm. Se utilizó Mancozeb 80® como agente de control químico, siguiendo las recomendaciones del fabricante para la producción de plántulas (1 kg de semilla por 5 g de producto). Finalmente, las bandejas se cubrieron con plástico negro durante 10 días y se mantuvieron a una temperatura de 27 °C para facilitar la germinación.
Los productores de cacahuate prepararon el terreno tres meses antes de iniciar el experimento, se realizó una roturación del suelo con arado a una profundidad de 50 cm para reducir la compactación y nivelar el suelo, posteriormente se realizaron dos pasos de arados adicionales a una profundidad de 30 cm para mejorar la aireación y asegurar una textura uniforme.
El trasplante se realizó el 10 de julio de 2022, utilizando plántulas de cacahuate de 30 días de edad, sembradas a una profundidad de 8 cm. Se fertilizó con 40 kg ha-1 de fósforo (P) y 60 kg ha-1 de potasio (K) a los 15 días posteriores al trasplante (DPT). La densidad de siembra fue de 4 plantas m-2, espaciadas a 35 cm entre si, distribuidas en 26 surcos con 60 cm de separación, formando bloques experimentales en línea recta de dos surcos cada uno.
El diseño experimental se realizó en bloques completamente al azar con ocho tratamientos, utilizando 100 plantas para cada uno con ocho repeticiones, incluido el grupo control. Se dejaron cuatro plantas en los bordes que no fueron consideradas, concretando 800 plántulas establecidas para el presente estudio.
La inoculación de F. incarnatum se realizó a los 15 DPT en la base de cada planta de cacahuate (100 plántulas por tratamiento) con 2 ml de solución salina estéril a una concentración de 1×108 conidios ml-1, obtenida mediante una cámara de Neubauer (Paul Marienfeld). Después de 36 h, las plantas fueron inoculadas con una solución de esporas de las cepas T. harzianum (T-H3), T. asperellum (T-AS1), T. hamatum (T-A12), T. koningiopsis (T-K11) y la cepa nativa (T-Ah) a la misma concentración que el patógeno (1×108 conidios ml-1) para cada tratamiento. Se aplicó Cercobin® (Metil Tiofanato) como grupo de control químico, siguiendo las recomendaciones del fabricante (500 g en 400 L de agua ha-1). Finalmente, para el grupo control se aplicó únicamente 2 ml de agua estéril.
La incidencia esperada de la enfermedad se midió en relación con la longitud total de la raíz y se clasificó según la escala propuesta por Bokhari y Perveen (2012), donde: 0 ≤ 25% de severidad, 1= 26 a 50% de severidad, 2= 51 a 75% de severidad y 3 ≥ 76% de severidad. Además, se tomaron variables complementarias, como el peso fresco total de cada planta, el peso seco de las vainas por planta, el número de vainas por planta y el peso de 100 granos de cacahuate por tratamiento. Asimismo, se calculó el rendimiento según Zamurrad et al. (2013) al final del ciclo de producción.
Los datos de inhibición radial del crecimiento (PICR) se expresaron en porcentajes y se transformaron utilizando la expresión angular √x+1. Se realizó una prueba de homogeneidad de Bartlett, seguida de una prueba de comparación de medias de Tukey-Kramer, con un nivel de significancia de p≤ 0.05, utilizando el paquete estadístico SPSS Statistics, versión 17 para Windows (Stehlik-Barry y Babinec, 2017). En la etapa de campo, las variables fueron analizados mediante un análisis de varianza (Anova) de dos vías seguida de una prueba de comparación de medias de Tukey-Kramer, utilizando mismo paquete estadístico.
Los resultados del estudio sobre la tasa de desarrollo y velocidad de crecimiento mostraron diferencias estadísticas altamente significativas (p= 0.0021). T. koningiopsis (T-K11) alcanzó los valores más altos, con 2.2 ±0.15 mm h y 2.33 ±0.01 cm día, respectivamente. Además, se clasificó como clase I en la escala de antagonismo de Bell. Además, se observaron áreas de interacción entre T. koningiopsis (T-K11), T. harzianum (T-H3), T. hamatum (T-A12), T. asperellum (T-AS1) y la cepa nativa (T-Ah) contra F. incarnatum, donde se logró un parasitismo superior al 80% a las 240 h.
El mayor porcentaje de inhibición del crecimiento radial (PICR) obtenido para el hongo fitopatógeno MA-PET-03 fue del 92.34% cuando se enfrentó con T. koningiopsis durante los 10 días de evaluación (Cuadro 1), seguido por T. harzianum (84.44%), mostrando diferencias estadísticamente significativas (p< 0.05). La cepa nativa ‘Th-Ah’ de T. harzianum presentó el menor PICR con 74.11% para este estudio (Figura 1).
Los resultados de campo mostraron que los tratamientos con actividad antifúngica fueron efectivos en la reducción del marchitamiento vascular en la raíz, tallo y fruto de plantas de cacahuate ‘Virginia Champs’. Se confirmó que T. koningiopsis (T-K11) fue el tratamiento más efectivo en promover el crecimiento total de la planta, alcanzando un peso de 1 080.08 ±25.69 g (Figura 2), reduciendo la incidencia de marchitez vascular en un 90%, similar a T. hamatum (T-A12). Sin embargo, las cepas T. harzianum (T-H3) y T. asperellum (T-AS1) mostraron una reducción del 50% en la enfermedad.
El tratamiento químico (Cercobin®) redujo un 20% el impacto de F. incarnatum, con un peso total de 91.06 ±32.18 g. Sin embargo, T. koningiopsis (T-K11) fue el tratamiento más efectivo, logrando un peso seco de vainas de 103.82 ±4.11 g, comparado con el menor peso (Figura 3) en el tratamiento con F. incarnatum (69.82 ±3.28 g).
Además, el peso seco de 100 granos de cacahuate (Figura 4) en el tratamiento con T. koningiopsis mostró diferencias altamente significativas (p≤ 0.05).
El rendimiento potencial por hectárea mostró diferencias altamente significativas entre tratamientos (p= 0.00012), siendo T. koningiopsis (T-K11) el que presentó la mayor producción (1.2 t ha−1), con 13.1 vainas por planta (Figura 5). Esto indica que T. koningiopsis es prometedor para mejorar la productividad del cacahuate.
El tratamiento químico (Cercobin®) se caracterizó por no presentar diferencias estadísticas significativas con T. harzianum, T. asperellum, T. hamatum y T. harzianum nativa, obteniendo un rendimiento entre 0.88 a 0.93 t ha-1 para esta investigación (Figura 6). La menor producción se observó en las plantas inoculadas únicamente con F. incarnatum (0.51 t ha-1), con 6.67 vainas planta-1 (25.48 vainas m-2).
El género Fusarium es conocido por incluir hongos filamentosos que comprenden numerosas especies fitopatógenas que causan pérdidas significativas en la producción agrícola (Diabankana et al., 2024). Entre estas especies patógenas, F. incarnatum destaca por su capacidad de producir micotoxinas como las fumonisinas (Wonglom et al., 2020) además es un patógeno significativo en varios cultivos, entre ellos el arroz (Tralamazza et al., 2021), la piña (Blanco et al., 2022) y más recientemente, el cacahuate (Thirumalaisamy et al., 2019; Romero-Arenas et al., 2024).
Numerosos estudios han proporcionado evidencia sólida que indica que las especies de Trichoderma poseen un alto potencial en el manejo de varios fitopatógenos en cultivos de importancia comercial (Abdullah et al., 2021). Asimismo, Andrade-Hoyos et al. (2023) han discutido los mecanismos subyacentes a la actividad antagónica de Trichoderma, como el micoparasitismo y la inducción de resistencia de las plantas.
Además, Trichoderma puede penetrar el sistema radicular sin causar daño y mejorar las capacidades de defensa de la planta al aumentar la actividad enzimática de la peroxidasa y la quitinasa. Esto mejora la salud general de la planta y aumenta el crecimiento y el rendimiento (Nawrocka et al., 2019). Se observó que la mayoría de las cepas presentaron tasas de parasitismo superiores al 80% a las 240 h, destacando la cepa T. koningiopsis (T-K11) con un 92%.
Este parasitismo puede atribuirse a la competencia por espacio y nutrientes, como lo evidencian estudios de Wonglom et al. (2020); Andrade-Hoyos et al. (2023). Además, Husseina et al. (2022), reportaron que T. harzianum presentó una tasa de inhibición del 85% frente a F. incarnatum al igual que el presente estudio, donde la cepa ‘T-H3’ de T. harzianum mostró un efecto comparable (84.4%). En este sentido, Intana et al. (2021) identificaron que compuestos orgánicos volátiles (VOCs) emitidos por T. asperellum (T76-14) inhibieron el 81% del crecimiento de F. incarnatum.
Diversos estudios han atribuido las propiedades antagónicas de Trichoderma spp., a la producción de metabolitos secundarios y sustancias volátiles, incluyendo alcohol 6-nonílico, harzianolida, ácido palmítico, terpenos y acetaldehído (Dubey et al., 2011). Estos compuestos desempeñan un papel crucial en la degradación de la pared celular fúngica. Específicamente, Kong et al. (2022) señalaron que T. koningiopsis (PSU3-2) produce 3-metil-1-butanol, 3-octanona y éster etílico de ácido butanoico, compuestos asociados con la antibiosis y la inhibición del crecimiento micelial de F. incarnatum.
Las cepas de T. koningiopsis (T-K11) y T. hamatum (T-A12) destacaron al reducir significativamente la incidencia de marchitamiento vascular y las lesiones en raíces y vainas de cacahuate bajo condiciones de campo. Resultados similares fueron descritos por Intana et al. (2021), quienes observaron actividad antifúngica de T. asperellum contra F. incarnatum en melón.
En contraste, las plantas inoculadas solo con la cepa ‘MA-PET-03’ mostraron síntomas característicos de F. incarnatum, como reportaron Thirumalaisamy et al. (2019); Romero et al. (2014). Por lo tanto, las plantas tratadas con especies de Trichoderma son más resistentes a los ataques de F. incarnatum, como se demuestra en los resultados de esta investigación.
La cepa T. koningiopsis (T-K11) presentó el mayor antagonismo de clase I en la escala de Bell. Además, demostró una tasa de desarrollo, velocidad de crecimiento y porcentaje de inhibición del crecimiento radial (PIGR) superiores a la cepa F. incarnatum ‘MA-PET-03’ en condiciones in vitro. En condiciones de campo, las cepas de T. koningiopsis (T-K11) y T. hamatum demostraron ser las más efectivas para promover el crecimiento general de las plantas, reducir la incidencia de marchitez vascular causada por F. incarnatum y mejorar la salud y productividad de las plantas en el cultivo de cacahuate.
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