elocation-id: e3682
Resumen
El ‘aguaymanto’ es una especie de gran importancia socioeconómica en diferentes países de América Latina y África. A nivel de fitoquímicos, esta especie presentan una variedad de fitoquímicos de importancia biológica. Por lo cual, este trabajo tiene como objetivo proporcionar un resumen exhaustivo de Physalis peruviana ‘aguaymanto’, enfocándose en sus fitoquímicos y sus aplicaciones en la salud humana. Este trabajo fue realizado en 2024 indica que, a nivel de sus frutos, se encuentran terpenos, compuestos fenólicos, alcoholes, esteroides y withanólidos, destacando a los carotenoides y flavonoides, niveles reducidos de grasa, alto contenido de agua y vitaminas A, B3, B6, C y E, así como de los minerales calcio, potasio, fósforo y magnesio. Esta riqueza en fitoquímicos y nutrientes del aguaymanto se traduce en beneficios significativos para la salud, gracias a sus propiedades antioxidantes, antibacterianas y antiproliferativas. En particular, los cálices y extractos de hojas del aguaymanto han demostrado actividad antihepatotóxica, antifibrótica y antidiabética. En resumen, el aguaymanto presenta un óptimo contenido nutricional y es necesario optimizar la biodisponibilidad de sus componentes para aprovechar plenamente sus beneficios. Debido a su potencial como componente prometedor en alimentos funcionales y fitomedicina, es necesario realizar evaluaciones más profundas sobre su impacto en el bienestar de la humanidad.
Physalis peruviana, beneficios salud, fitomedicina, nutrición.
La especie Physalis peruviana L., conocida como aguaymanto en Perú, uchuva en Colombia, uvilla en Ecuador y goldenberry o cape gooseberry en Estados Unidos de América, es originaria de los Andes en América del Sur (Kasali et al., 2021), donde crece de manera silvestre a altitudes de 1 500 a 3 000 m (Yıldız et al., 2015; Ramos et al., 2022). Actualmente, Colombia y Sudáfrica son los principales productores mundiales, destacando Zimbabwe, Ecuador y Perú (Majcher et al., 2020).
Las propiedades de los compuestos activos presentes en P. peruviana han sido reconocidas y utilizadas a lo largo de los siglos en beneficio de la salud. Más recientemente, se han demostrado diversas propiedades nutricionales y bioactivas, incluyendo efectos antiasmáticos, diuréticos, antisépticos, antiinflamatorios, antiproliferativos, sedantes, analgésicos y antidiabéticos (Yıldız et al., 2015; Singh et al., 2019), los cuales están vinculados a su contenido de fitoquímicos (Muñoz et al., 2021). Estos compuestos incluyen fisalinas, alcaloides, flavonoides, carotenoides, vitaminas y polisacáridos presentes en cantidades óptimas en diversos órganos (Bazalar et al., 2019), lo cual ha generado un creciente interés para conocer los mecanismos de acción de estos y otros metabolitos bioactivos presentes en P. peruviana. Por esta razón, es esencial proporcionar un resumen exhaustivo de Physalis peruviana ‘aguaymanto’, enfocándose en sus fitoquímicos y sus aplicaciones en la salud humana.
En la Figura 1, se presenta un resumen de los fitoquímicos identificados y caracterizados en los distintos órganos de P. peruviana. La búsqueda realizada demostró la presencia de diversas clases de fitoquímicos, abarcando terpenos (monoterpenos, sesquiterpenos, diterpenos, triterpenos y carotenoides), compuestos fenólicos (ácidos fenólicos, ésteres fenólicos, aldehídos fenólicos, chalconas, cumarinas, derivados de ácido cinámico, flavonoides y glucósidos), alcoholes, aldehídos, cetonas, ácidos carboxílicos, lactonas, esteroides y withanólidos, alcaloides, ésteres de sacarosa, glucósidos, siloxanos, vitaminas, fitoprostanos, derivados de fitol y enoles.
Diversas partes de P. peruviana albergan una rica variedad de fitoquímicos, entre estos, destacan los terpenos y los polifenoles, que representan 26.09% y el 14.94%, respectivamente. En la categoría de terpenos, los carotenoides sobresalen como los más representativos (11.15%), seguidos por los monoterpenos (8.76%), sesquiterpenos (5.57%) y diterpenos (3.18%).
En cuanto a los compuestos fenólicos, los flavonoides son los más prevalentes (5.17%), seguidos por derivados del ácido cinámico (3.98%), compuestos monofenólicos (1.79%), ácidos fenólicos (1.39%), cumarinas (0.79%), ésteres fenólicos (0.79%), chalconas (0.39%), aldehídos fenólicos (0.39%) y estilbenos (0.19%) (Medina et al., 2019). Estos compuestos se sintetizan y acumulan en todos los tejidos de la planta, aunque su concentración varía entre las diferentes partes. Los ácidos fenólicos y los flavonoides son objeto de extensas investigaciones debido a sus propiedades farmacológicas y aplicaciones médicas relacionadas con la detoxificación celular (Zhang et al., 2005).
Los resultados también indican el hallazgo de fitol a nivel del cáliz y las hojas de P. peruviana. Además, el fitoeno es un alqueno de 40 carbonos que actúa como intermediario en la síntesis de carotenoides, compuestos abundantes en el género Physalis, utilizados en la industria alimentaria como colorantes para grasas, aceites y que actúan como precursores de violaxantina (Yu et al., 2019). A nivel de sus semillas P. peruviana puede contener hasta un 30% de ácidos grasos, destacando el ácido hexadecanoico (ácido palmítico), ácido decanoico, ácido linoleico y ácido octadecanoico (Asilbekova et al., 2016). El ácido hexadecanoico es el ácido graso saturado más común, en tanto que el ácido linoleico es esencial en los lípidos de las plantas y crucial en la dieta humana y animal (Rustan et al., 2005).
La familia Solanaceae es la principal productora de withanólidos, habiéndose identificado más de 350 withanólidos en el género Physalis, destacándose P. peruviana y P. angulata como las principales fuentes (Huang et al., 2020). En particular, en P. peruviana, destaca la presencia de dihidrowitaferinas, perulactonas, witaferinas e hidroxiwitanólidos (Kasali et al., 2021). Entre otros esteroides, las fisalinas destacan por su actividad biológica (Ballesteros-Vivas et al., 2019).
Por lo expuesto, P. peruviana es una especie de gran interés fitoquímico por su riqueza en compuestos bioactivos, incluyendo terpenos (monoterpenos, sesquiterpenos, diterpenos, triterpenos y carotenoides), compuestos fenólicos (ácidos fenólicos, ésteres fenólicos, aldehídos fenólicos, chalconas, cumarinas y flavonoides), ácidos grasos, esteroides, withanólidos, vitaminas, derivados de fitol y enoles. Estos compuestos, identificados y caracterizados en distintas partes de la planta, son prometedores para el desarrollo de productos farmacéuticos y alimentos funcionales.
En el Cuadro 1, se presenta la composición aproximada del valor nutricional de P. peruviana. Se destaca el bajo contenido de grasa en la fruta, que en promedio no supera el 1% del peso total, una situación que contrasta con el alto contenido de agua del fruto (77.3% a 85.5%). El nivel elevado de agua y la alta concentración de carbohidratos brindan a la fruta una mayor protección en términos estructurales (Cortés-Díaz et al., 2015; Bazalar et al., 2019). En contraste, el contenido de proteínas es relativamente bajo (1.4-1.7%), con un pH ácido (3.9-6.1) que asegura la actividad de la vitamina C. En cuanto a la cantidad de cenizas, se observan diferencias (0.8-3%) probablemente debido a variaciones entre diferentes regiones de cultivo, ya que las condiciones climáticas, las características del suelo y otros factores múltiples intervienen directamente en las cualidades de la fruta (Cortés-Díaz et al., 2015).
| Componente | Yıldız et al. (2015) | Cortés-Díaz et al. (2015) | Bazalar et al. (2019) |
|---|---|---|---|
| Agua (%) | - | 85.5 | 79.1 |
| Ceniza (%) | 3 | 0.8 | 0.8 |
| Proteína (%) | 1.7 | 1.5 | 1.4 |
| Grasa (%) | 0.2 | 0.5 | 0.4 |
| Carbohidratos (%) | 13.9 | 11.9 | 14.2 |
| pH | 6.1 | - | 3.9 |
| Energía total (kcal 100 g-1) | - | 58 | - |
El contenido de ácidos grasos de P. peruviana proviene principalmente de sus semillas y se compone mayoritariamente de ácidos grasos saturados y poliinsaturados, entre los que destacan el ácido palmítico y el ácido linoleico, siendo estos los más prominentes según se observa en el Cuadro 2 (Chasquibol et al., 2015; Morillo et al., 2017). Además, el ácido linolénico es un compuesto bioactivo capaz de afectar la proliferación e invasión al inhibir a la enzima Ácido Graso Sintasa y promover la apoptosis de las células cancerosas (Fan et al., 2022). Otros compuestos detectados fueron epóxido de hexadeceno y fitol, que podrían ser utilizados como precursores para la fabricación de formas sintéticas de las vitaminas E y K (Morillo et al., 2017).
| Ácido Graso (g kg-1) | Hojas (Morillo et al., 2017) | Semillas (Chasquibol et al., 2015) |
|---|---|---|
| Ácido mirístico (C14:0) | 4 | 10 |
| Ácido palmítico (C16:0) | 428 | 72.9 |
| Ácido palmitoleico (C16:1 ω-7) | - | 5.2 |
| Ácido esteárico (C18:0) | 7 | 31 |
| Ácido oleico (C18:1 ω-9) | 20 | 117 |
| Ácido linoleico (C18:2 ω-6) | 10 | 767 |
| Ácido linolénico (C18:3 ω-3) | - | 3 |
| Ácido araquídico (C20:0) | - | 4 |
| Ácidos grasos saturados totales | - | 113 |
| Ácidos grasos insaturados totales | - | 890 |
El fruto de P. peruviana es una fuente significativa de vitaminas, como la vitamina A (retinol), provitamina A (β-carotenos), vitaminas B3, B6 y vitamina C (ácido ascórbico) según el Cuadro 3. La vitamina A, liposoluble y antioxidante, desempeña funciones cruciales en la visión, reproducción, embriogénesis e integridad de estructuras membranosas. A nivel de los frutos, el β-caroteno, actúa como precursor de la vitamina A, que aporta propiedades antioxidantes y el característico color anaranjado a P. peruviana (Carazo et al., 2021). En la fracción lipídica de diferentes órganos de aguaymanto, también se encuentra la vitamina E (α-tocoferol). Este compuesto desempeña un papel crucial como antioxidante lipídico, rompiendo reacciones en cadena al interactuar con radical peróxido en los ácidos grasos poliinsaturados (Cuadro 3), de manera que ejerce un rol protector ante la oxidación y reducir la producción de especies reactivas de oxígeno y nitrógeno (Xiong et al., 2023).
| Vitaminas (mg por cada 100 g de fruto) | Cortés-Díaz et al. (2015) | Vega-Gálvez et al. (2016) | Llano et al. (2018) |
|---|---|---|---|
| Carotenos | - | 1.2 | 0.7 |
| Tiamina B1 | 0.01 | - | - |
| Riboflavina B2 | 0.17 | - | - |
| Niacina B3 | 0.8 | 26.6 | - |
| Piridoxina B6 | - | 24.8 | - |
| Retinol A | 0.52 | 103.3 | |
| Ácido ascórbico C | 20 | 16.5 | 33.3 |
| Tocoferol | - | - | 21 |
En cuanto a las vitaminas del complejo B, presentes en cantidades notables, la B3 participa en la producción de energía celular y actúa como modulador inmunológico y antioxidante, mientras que la B6 es esencial en la síntesis de neurotransmisores, influyendo en la función inmunológica y la expresión génica. La vitamina C, esencial en la síntesis de colágeno y neurotransmisores, también destaca por sus propiedades inmunomoduladoras y antioxidantes (Cortés-Díaz et al., 2015; Vega-Gálvez et al., 2016; Llano et al., 2018).
Los minerales presentes en el fruto de P. peruviana se muestran en el Cuadro 4. A nivel de la pulpa, destaca el alto contenido de potasio, magnesio, calcio, sodio y fósforo, los cuales son esenciales para un metabolismo adecuado. El potasio es un elemento vital para mantener la función celular, a nivel de los músculos y nervios. Además, su consumo presenta beneficios para la salud incluyendo la reducción de la presión arterial, menor riesgo de accidente cerebrovascular y un efecto beneficioso potencial sobre la salud ósea y la sensibilidad a la insulina (Lee et al., 2020). El calcio es otro mineral esencial con funciones críticas en los sistemas esquelético, cardiovascular, endocrino y neurológico. Su nivel relativamente bajo en los frutos de aguaymanto podría contribuir a la regulación de la presión arterial y el control del peso. Además, permite evitar los efectos nocivos de este elemento, pues, en cantidades inadecuadas el Calcio ha sido relacionado con complicaciones durante el embarazo, diversos tipos de cáncer y enfermedad cardiovascular (Shlisky et al., 2022). El fósforo, es utilizado para regular el equilibrio ácido-base y la actividad enzimática y hormonal. Por último, el magnesio estabiliza el sistema nervioso y activa la fosfatasa alcalina, con estudios que sugieren beneficios potenciales en enfermedades cardiovasculares, osteoporosis y diabetes (Eken et al., 2016).
| Minerales (mg por cada 100 g de fruto) | Eken et al. (2016) | Bazalar et al. (2019) |
|---|---|---|
| Potasio | - | 373.3 |
| Magnesio | 145 | 48.7 |
| Calcio | 19.1 | 11.2 |
| Sodio | 1.7 | 8.8 |
| Cobre | - | 0.4 |
La Figura 2 expone los efectos biológicos principales de los cálices de P. peruviana que han sido documentados en la literatura, los cuales han sido clasificados en efectos antiproliferativos, antiinflamatorios, antioxidantes, antienvejecimiento, antihepatotóxicos, antifibróticos, antidiabéticos y antibacterianos, tal como será descrito en los párrafos siguientes. Estos efectos han sido evaluados principalmente utilizando extractos de cálices de aguaymanto, que contienen principalmente fitoquímicos como withanólidos, flavonoides, fenoles, saponinas y peruviosas, los cuales probablemente actúan de forman combinada y sinérgica promoviendo efectos benéficos para la salud (Figura 2).
El extracto de hojas de P. peruviana exhibe propiedades antiproliferativas, antihepatotóxicas, antifibróticas, antidiabéticas y antibacterianas. Así, desde la antigüedad, se han usado las hojas de aguaymanto en medicina popular para la preparación de infusiones y la realización de tratamientos de ictericia, úlcera, fiebre, afecciones cutáneas y como antiséptico en comunidades tribales del sur de la India (Sharmila et al., 2014). Por otra parte, en otro estudio realizado en el mismo país, también se ha reportado el uso de las hojas de aguaymanto en el tratamiento de episodios de vómitos (Sathyavathi y Janardhanan, 2014).
En un trabajo utilizando líneas celulares, Lan et al. (2009) encontró que el 4bHWE del extracto etanólico de hojas y tallos reduce proliferación de células de cáncer de hígado (Hep G2 y Hep 3B), cáncer de mama (MDA-MB-231 y MCF-7) y cáncer de pulmón (A549). En la misma línea, Ballesteros et al. (2019) demostró que el extracto de cáliz activa genes proapoptóticos y de respuesta a EROs en células de adenocarcinoma de colon humano (HT-29). La respuesta a EROs había sido demostrada previamente por Chiu et al. (2013), quienes observaron que el 4bHWE de hojas induce apoptosis mediada por EROs en células de cáncer oral (Ca9-22).
La acción antiinflamatoria de estos compuestos se ha demostrado mediante diferentes trabajos. Por ejemplo, Wu et al. (2006) encontró que el SCEPP-5 de extracto foliar previno citotoxicidad celular inducida por LPS, la liberación de NO y la formación de prostaglandina E2 en macrófagos RAW murinos. Además, Franco et al. (2007) encontraron que el Pp-D28-LF del extracto etéreo y etanólico del cáliz reduce significativamente el edema inducido por TPA en ratones hembra ICR. Más adelante, Peng et al. (2016) observó que las peruviosas A y B inhiben al óxido nítrico y a la prostaglandina E2 inducida por carragenina en ratas Wistar, ejerciendo un potente afecto antiinflamatorio.
A nivel hepático, Toro et al. (2013) utilizaron los flavonoides y withanolidos del extracto de cáliz, logrando inhibir la esteatosis y necrosis hepática inducida por CCl4 en ratas Wistar. En un estudio similar, Arun et al. (2007) habían logrado reducir la hepatotoxicidad causada por CCl4 en ratas Wistar mediante la aplicación de la fracción de flavonoides, saponinas y fenoles del extracto de hojas. La explicación de estos efectos podría residir en la activación enzimática, tal como lo demostraron Morillo et al. (2017) al utilizar el extracto de hojas de esta especie para inducir la enzima superóxido dismutasa, disminuyendo la peroxidación lipídica y los niveles de aminotransferasas en hígado de ratas Wistar tratadas con CCl4. También se han demostrado efectos variados de los fitoquímicos presentes en P. peruviana.
Por ejemplo, como antioxidante, Wahdan et al. (2019) empleó los fenoles, flavonoides, xantina y saponinas del extracto acuoso inhibe el crecimiento de B. subtilis, Salmonella sp., E. coli y levaduras. También se ha evaluado el efecto sobre la cromatina en el estudio de Cicchetti et al. (2018), que encontró que el extracto de cáliz induce la síntesis del colágeno tipo I, elastina y fibrilina 1, posiblemente debido a cambios epigenéticos en el ADN en células dérmicas humanas. Por último, se encuentra el efecto hipoglicemiante inducido por fisalinas A, B, D y F, así como a los glicósidos del extracto foliar, observado en cobayos por Kasali et al. (2021).
La investigación exhaustiva en Physalis peruviana ‘aguaymanto’, ha permitido tener un perfil completo de los fitoquímicos presentes en diferentes órganos de esta planta, que incluyen vitaminas, minerales, ácidos grasos esenciales y antioxidantes; así como, metabolitos secundarios como withanólidos, flavonoides, fenoles, saponinas y peruviosas, distribuidos a nivel de diferentes órganos de la planta.
Los fitoquímicos presentes en Physalis peruviana brindan un valor nutricional excepcional, con propiedades antiproliferativas, antihepatotóxicas, antifibróticas, antidiabéticas y antibacterianas, lo que posiciona a esta planta y sus derivados como un componente valioso en la alimentación saludable con aplicaciones en la fitomedicina como coadyuvante para el tratamiento de enfermedades como el cáncer, la hipertensión, la diabetes, el estrés oxidativo y el síndrome metabólico.
Ballesteros-Vivas, D.; Alvarez-Rivera, A.; Sánchez, C. A.; Ibañez, E.; Parada-Alfonso, F. and Cifuentes, A. 2019. A multi-analytical platform based on pressurized-liquid extraction, in vitro assays and liquid chromatography/gas chromatography coupled to high resolution mass spectrometry for food by-products valorisation. Part 1: whitanolides-rich fractions from goldenberry (Physalis peruviana L.) calyces obtained after extraction optimization as case study. Journal of Chromatography A. 1584(1):155-164. Doi:10.1016/j.chroma.2018.11.055.
Chasquibol, N. A. and Yácono, J. C. 2015. Composición fitoquímica del aceite de las semillas del fruto del ‘aguaymanto’, Physalis peruviana L. Revista de la Sociedad Química del Perú. 81(1):311-318. http://www.scielo.org.pe/pdf/rsqp/v81n4/a03v81n4.pdf.
Franco, L. A.; Matiz, G. E.; Calle, J.; Pinzón, R. and Ospina, L. F. 2007. Actividad antinflamatoria de extractos y fracciones obtenidas de cálices de Physalis peruviana L. Biomedica. 27(1):110-115. Doi: https://doi.org/10.7705/biomedica.v27i1.237.
Huang, M.; He, J. X.; Hu, H. X.; Zhang, K.; Wang, X. N.; Zhao, B. B. and Shen, T. 2020. Whitanolides from the genus Physalis: a review on their phytochemical and pharmacological aspects. The Journal of Pharmacy and Pharmacology. 72(5):649-669. Doi: https://doi.org/10.1111/jphp.13209.
Llano, S. M.; Muñoz-Jiménez, A. M.; Jiménez-Cartagena, C.; Londoño-Londoño, J. and Medina, S. 2018. Untargeted metabolomics reveals specific whitanolides and fatty acyl glycoside as tentative metabolites to differentiate organic and conventional Physalis peruviana fruits. Food Chemistry. 244(1):120-127. Doi:10.1016/j.foodchem.2017.10.026.
Morillo, M.; Marquina, V.; Rojas-Fermín, L.; Aparicio, R.; Carmona, J. and Usubillaga, A. 2017. Estudio de la composición química del aceite esencial de hojas y tallos de Physalis peruviana L. Revista Academia. 16(1):85-93. http://erevistas.saber.ula.ve/index.php/academia/article/view/10717.
Muñoz, P.; Parra, F.; Simirgiotis, M.; Sepúlveda, G. and Parra, C. 2021. Chemical characterization, nutritional and bioactive properties of Physalis peruviana fruit from high areas of the Atacama Desert. Foods. 10(11):2699-2712. Doi: https://doi.org/10.3390/foods10112699.
Peng, C. Y.; You, B. J.; Lee, C. L.; Wu, Y. C.; Lin, W. H. Lu, T. L. and Lee, H. Z. 2016. The roles of 4β-Hydroxywithanolide E from Physalis peruviana on the Nrf2-antioxidant system and the cell cycle in breast cancer cells. The American journal of Chinese medicine. 44(1):617-636. Doi: 10.1142/S0192415X16500348.
Ramos, O. C. C.; Hidalgo, R. J. E. M.; Lezama, A. P. B. and Chaman, M. E. 2022. Efecto de diferentes dosis de N, P y K sobre el contenido de proteínas solubles totales en hojas de ‘aguaymanto’ Physalis peruviana L. (Solanaceae). Arnaldoa. 29(3):415-426. Doi: http://dx.doi.org/10.22497/arnaldoa.293.29303.
Sharmila, S.; Kalaichelvi, K.; Rajeswari, M. and Anjanadevi, N. 2014. Studies on the folklore medicinal uses of some indigenous the tribes of Thiashola, Manjoor, Nilgiris south division, Western ghats. International Journal of Plant, Animal and Environmental Sciences. 4(1):14-22. https://www.rroij.com/open-access/studies-on-the-folklore-medicinal-uses-of-some-indigenous-plantsamongthetribesofthiashola-manjoor-nilgiris-south-division-wes-.php?aid=39672.
Shlisky, J.; Mandlik, R.; Askari, S.; Abrams, S.; Belizan, J. M.; Bourassa, M. W.; Cormick, G.; Driller-Colangelo, A.; Gomes, F.; Khadilkar, A.; Owino, V. Pettifor, J. M. Rana, Z. H. Roth, D. E. and Weaver, C. 2022. Calcium deficiency worldwide: prevalence of inadequate intakes and associated health outcomes. Annals of the New York Academy of Sciences. 1512(1):10-28. Doi:10.1111/nyas.14758.
Singh, N.; Singh, S.; Maurya, P.; Arya, M.; Khan, F.; Dwivedi, D.H. and Saraf, S. A. 2019. An updated review on Physalis peruviana fruit: cultivational, nutraceutical and pharmaceutical aspects. NIScPR Online Periodicals Repository. 10(2):97-110. https://core.ac.uk/download/pdf/276541668.pdf.
Toro, R. M.; Aragón, D. M. and Ospina, L. F. 2013. Hepatoprotective effect of calyces extract of Physalis peruviana on hepatotoxicity induced by CCl4 in wistar rats. Vitae. 20(1):125-132. https://www.redalyc.org/pdf/1698/169829161006.pdf.
Vega-Gálvez, A.; Díaz, R.; López, J.; Galotto, M. J.; Reyes, J. E.; Perez-Won, M. and Di Scala, K. 2016. Assessment of quality parameters and microbial characteristics of Cape gooseberry pulp (Physalis peruviana L.) subjected to high hydrostatic pressure treatment. Food and Bioproducts Processing. 97(1):30-40. Doi: https://doi.org/10.1016/j.fbp.2015.09.008.
Wahdan, O. A.; Aly, S. E. S. and Abdelfattah, M. S. 2019. Phytochemical analysis, antibacterial and anticancer activities of the Physalis peruviana calyces growing in Egypt. Food and Nutrition Journal. 4(1):1-6. Doi:https://doi.org/10.1155/2021/6675436.
Zhang, Q. and Cui, H. 2005. Simultaneous determination of quercetin, kaempferol, and isorhamnetin in phytopharmaceuticals of Hippophae rhamnoides L. by high-performance liquid chromatography with chemiluminescence detection. Journal of Separation Science. 28(11):1171-1178. Doi:10.1002/jssc.200500055.