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El Huanglonbing (HLB), también conocido como ‘greening disease’ o ‘citrus greening’, es una enfermedad bacteriana que afecta a los cítricos a nivel mundial. Esta enfermedad causa un amarillamiento de las hojas, deformidades en los frutos y finalmente, la muerte del árbol. Actualmente, no existe una cura para el Huanglonbing, por lo que el control se centra en la prevención y la mitigación de la enfermedad. El objetivo de la presente investigación es discutir los diferentes métodos de control que se aplican actualmente para controlar del Huanglonbing, dentro de los que destacan los antibióticos, nutrientes y la termoterapia. Los antibióticos han demostrado ser efectivos para controlar el Huanglonbing en estudios controlados. Sin embargo, su uso generalizado está limitado debido a la preocupación por la resistencia a los antibióticos. Por otra parte, la aplicación de ciertos nutrientes, como el zinc y el fósforo, han mostrado resultados prometedores en la mejora de la tolerancia de los cítricos al Huanglonbing. Estos nutrientes fortalecen el sistema inmunológico de la planta y la hacen más resistente a la infección. Finalmente, la termoterapia, ha demostrado ser un método efectivo para eliminar la bacteria del Huanglonbing. El control del Huanglonbing en cítricos requiere un enfoque integrado que combine diferentes métodos, como el uso de antibióticos específicos, la aplicación de nutrientes y la termoterapia. La investigación continua es necesaria para desarrollar métodos de control más efectivos, sostenibles y económicamente viables para proteger esta importante industria agrícola.
Candidatus Liberibacter, Diaphorina citri, Huanglongbing.
Candidatus Liberibacter es la bacteria asociada a el Huanglonbing (HLB), la cual, es la enfermedad más destructiva de los árboles de cítricos, causando la pérdida de millones de árboles en casi todas las zonas productoras de cítricos del mundo; en Florida, Estados Unidos de América, ha reducido la superficie de cítricos en un 40% y la producción en un 49%, provocando una pérdida de mil millones de dólares (da-Graça et al., 2016). Los primeros registros de la enfermedad de HLB datan de principios del siglo XVIII en la India; asimismo, en el año 2004 la bacteria fue reportada en Brasil y en el año 2005 en el sur de Florida. El HLB ha reducido la producción de cítricos en muchos países; por ejemplo, en Estados Unidos de América ha reducido la producción en un 81% y ha matado a más de 60 millones de árboles de cítricos en África y Asia (Huang et al., 2018; Shimwela et al., 2018).
A nivel mundial, México es el sexto productor de cítricos, con una producción de 6 634 000 t (da-Graça et al., 2016), detrás de China (32 705 000 t) (Song et al., 2018), Brasil (16 555 000 t) (Shimwela et al., 2018), India (9 755 000 t) (Huang et al., 2018), Estados Unidos de América (7 829 000 t) (da-Graça et al., 2016) y España (6 882 000 t) (Liu et al., 2019); sin embargo, recientemente la producción de cítricos en México se ha visto afectada por la presencia de plagas y enfermedades, entre las que destaca Huanglongbing (HLB) o ‘dragón amarillo’ (Robles-González et al., 2017; Robles-González et al., 2018).
El HLB se transmite por dos vías diferentes, insectos (Diaphorina citri y Trioza erytreae) (Figura 1) y mediante el uso de injertos infectados, por lo que se ha catalogado como una enfermedad sistémica, la falta de cultivares resistentes al HLB y la rápida propagación de esta enfermedad, ha provocado su control se vuelve difícil en muchos países (Song et al., 2018). Las poblaciones de Diaphorina citri presentan una dinámica estacional, con picos de abundancia durante los meses más cálidos y secos del año (25°C y 30°C) (da-Graça et al., 2016).
Los frutos con esta enfermedad son más pequeños (Figura 2), se reduce la producción, aborto de semillas, color desigual de la cáscara, disminución de sólidos solubles totales, mancha de cáliz y aborto de frutos; en consecuencia, con el paso de los años se provocará la muerte del árbol, en un periodo de 8 años, este tiempo podría variar en el tipo de cultivo, la edad del árbol, su nutrición, etc. (Li et al., 2019).
Los síntomas de la enfermedad de HLB varían dependiendo de la edad del árbol y cultivar, en algunos casos se pueden confundir con trastornos nutricionales; sin embargo, los principales síntomas son: clorosis asimétrica en la hoja (manchas irregulares), venas amarillas y con obstrucción de haces vasculares, patrones cloróticos, deficiente en verde o con un ligero manchado (islas verdes) (Pereira et al., 2011; Liu et al., 2019) (Figura 3).
El objetivo de este trabajo es discutir los diferentes métodos de control que se aplican actualmente para controlar el HLB.
Los antibióticos utilizados para el control de la enfermedad son diversos y las aplicaciones son mayoritariamente mediante inyección en el tronco. Estudios realizados por Zhang et al., (2011), llegaron a la conclusión que la ampicilina a 200 mg L-1 mostró una eficacia moderada para el control de Candidatus spp. en naranjas, reduciendo la incidencia de la enfermedad en un 50% y la severidad en un 30%. Sin embargo, no se observó un efecto significativo en la calidad del fruto.
Por otra parte, Vincent, et al. (2022), realizaron una investigación donde examinaron los efectos de una variedad de adyuvantes sobre la absorción de oxitetraciclina y estreptomicina mediante la aplicación foliar. También compararon la eficiencia de la aplicación foliar de oxitetraciclina y estreptomicina con la inyección en el tronco. Incluyeron niveles extremadamente bajos de oxitetraciclina y estreptomicina en hojas que fueron cubiertas durante la aplicación foliar, lo que indica que ni la estreptomicina ni la oxitetraciclina se administraron sistémicamente con éxito mediante aplicación foliar, incluso después de mezclarse con adyuvantes (Zhang et al., 2014; Shin et al., 2016; Habiba et al., 2018; Ghosh et al., 2018).
Entre otros tratamientos utilizados contra enfermedades de origen bacteriano y fitoplásmico, la oxitetraciclina se ha utilizado con éxito en situaciones de emergencia; además, Slinsky (2016) propone buenas prácticas (como el riego adecuado, la fertilización y el control de malezas, para mantener la salud de los árboles y hacerlos más resistentes a las enfermedades) en el manejo de variedades tolerantes o resistentes a bacterias como método eficiente de control. Una práctica como ésta, representa un método eficaz para el control del HLB (Yang et al., 2016; Archer et al., 2023).
Los nutrientes minerales son necesarios para el crecimiento y desarrollo de plantas y microorganismos, y son factores importantes en las interacciones entre plantas y patógenos (da-Graça et al., 2016). Las deficiencias o excesos de nutrientes en las plantas pueden afectar su susceptibilidad a esta enfermedad a través de los cambios metabólicos de las plantas, creando así un ambiente más favorable para el desarrollo de la enfermedad (Gilani et al., 2018).
El zinc es un micronutriente esencial que participa en diversos procesos fisiológicos de las plantas, incluyendo la defensa contra las enfermedades. Se ha demostrado que la aplicación de zinc puede reducir la incidencia y la severidad del HLB en los árboles cítricos (Habiba et al., 2018). El boro es otro micronutriente importante que juega un papel crucial en la salud de las plantas cítricas.
La aplicación de boro puede mejorar la absorción de nutrientes, fortalecer las paredes celulares y aumentar la resistencia al estrés, lo que puede ayudar a las plantas a tolerar mejor el HLB (Gilani et al., 2018). El calcio es un macronutriente esencial para el desarrollo estructural y la función fisiológica de las plantas cítricas. La aplicación de calcio puede mejorar la integridad de las paredes celulares y aumentar la resistencia al estrés, lo que puede ayudar a las plantas a tolerar mejor el HLB (Ahmad et al., 2011; Gilani et al., 2018; Zhang et al., 2018; Killiny et al., 2019).
La termoterapia actúa sobre la bacteria Candidatus spp., de dos maneras principales: daño celular: las temperaturas elevadas pueden dañar la membrana celular de la bacteria, lo que provocó la pérdida de su capacidad para reproducirse y sobrevivir y la desnaturalización de enzimas: las enzimas esenciales para el metabolismo de la bacteria se desnaturalizan cuando se exponen a temperaturas elevadas, lo que interrumpe su funcionamiento y conduce a la muerte de la bacteria (Fan et al., 2016; Hussain et al., 2018). Abdulridha et al. (2018), indicaron que la exposición térmica continua a 55 °C fue suficiente para eliminar o reducir significativamente el título de Candidatus spp., en plántulas de cítricos afectadas por HLB; en contraste, Yang et al. (2016) mencionaron que en plantas sanas de dos años de Citrus paradisi Macfad infectadas con Candidatus spp. expuestas a temperaturas de 40 °C, 42 °C ó 45 °C en cámaras de crecimiento a una humedad relativa constante del 85% y alternando (Figura 4).
Actualmente, los métodos de control de la bacteria son efectivos, pero no garantizan que la planta esté libre de volver a contraer la enfermedad, por lo que la aplicación de antibióticos, el manejo integrado de nutrientes y la termoterapia no garantizan árboles totalmente libres del patógeno.
Es preocupante el ataque y dispersión de la bacteria, en particular en México, sumado a la nula o escasa investigación para controlar la enfermedad en la planta, por lo que la enfermedad continúa propagándose, disminuye en forma considerada la producción y con ello son importantes las pérdidas económicas. Es necesario continuar con los trabajos de investigación, para determinar el mejor método de control enfocados en el control de la bacteria y del vector, promoviendo el uso de cultivares tolerantes y resistentes a esta enfermedad.
Archer, L. L.; Kunwar, S. S.; Alferez, F. S.; Batuman, O. O. and Albrecht, U. U. 2023. Trunk injection of oxytetracycline for huanglongbing management in mature grapefruit and sweet orange trees. Phytopathology. 113(6):1010-1021. https://doi.org/10.1094/PHYTO-09-22-0330-R.
Ghosh, D. K.; Kokane, S. S.; Kumar, P. P.; Ozcan, A. A.; Warghane, A. R.; Motghare, M. F.; Santra, S. S. and Sharma, A. K. 2018. Antimicrobial nano-zinc oxide-2S albumin protein formulation significantly inhibits growth of “Candidatus Liberibacter asiaticus” in plants. Plos One. 13(10):1-20. Doi: 10.1371/journal.pone.0204702.
Habiba, H. M. F.; Uddin, J. B. G.; Lisa, A. K.; Islam, M. A. and Sikdar, B. 2018. Identification and molecular characterization of Candidatus Liberibacter asiaticus (Citrus Huanglongbing disease pathogenic agent) and its control by plant extracts in Bangladesh. Eur. J. Med. Plants. 23(2):1-13. Doi: 10.9734/EJMP/2018/40298.
Huang, M. A.; Roose, M. L.; Yu, Q. Q.; Du, D. S.; Yu, Y. Y.; Zhang, Y. C.; Deng, Z. C.; Stover, E. S. and Gmitter, F. G. 2018. Construction of high-density genetic maps and detection of qtls associated with Huanglongbing tolerance in Citrus. Front. Plants Sci. 9(1694):1-16. Doi: 10.3389/fpls.2018.01694.
Hussain, M. A.; Akutse, K. S.; Lin, Y. Y.; Chen, S. S.; Huang, W. W.; Zhang, J. J.; Idrees, A. A.; Qiu, D. D. and Wang, L. L. 2018. Susceptibilities of Candidatus Liberibacter asiaticus-infected and noninfected Diaphorina citri to entomopathogenic fungi and their detoxification enzyme activities under different temperatures. Microbiol. Open. 7(6):e00607-1-5. Doi: 10.1002/mbo3.607.
Robles-González, M. M.; Orozco-Santos, M.; Manzanilla-Ramírez, M. A.; Velázquez-Monreal, J. J. y Carrillo-Medrano, S. 2017. Efecto del HLB sobre el rendimiento de limón mexicano en Colima, México. Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas. 8(5):1101-1111. Doi: https://doi.org/10.29312/remexca.v8i5.111.
Shimwela, M. M.; Schubert, T. S.; Albritton, M. M.; Halbert, S. E.; Jones, D. J.; Sun, X. X.; Roberts, P. D.; Singer, B. H.; Lee, W. S.; Jones, J. B.; Ploetz, R. C. and Bruggen, A. H. C. 2018. Regional spatial temporal spread of citrus huanglongbing is affected 1 by rain in Florida. Phytopathol. 108(12):1420-1428. Doi: 10.1094/PHYTO-03-18-0088-R.
Song, X. X.; Peng, A.; Cui. Y. Y.; Ling, J. J.; Cheng, B. B. and Zhang, L. L. 2018. Characterization and pathogenicity of a Paecilomyces variotii isolate infecting the Asian Citrus psyllid, Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae), in China. Int. J. Pest Manag. 66(1):1-6. Doi: 10.1016/j.jip.2008.03.007.
Vincent, C. I.; Hijaz, F. F.; Pierre, M. M. and Killiny, N. N. 2022. Systemic uptake of oxytetracycline and streptomycin in huanglongbing-affected citrus groves after foliar application and trunk injection. Antibiotics (Basel, Switzerland). 11(8):1092-101 https://doi.org/10.3390/antibiotics11081092.