Rev. Mex. Cienc. Agríc. vol. 12 núm. 4 16 de mayo - 29 de junio, 2021
DOI: https://doi.org/10.29312/remexca.v12i4.2620
Artículo
Botryosphaeriaceae: una familia de hongos, compleja, diversa y cosmopolita
Alejandra Mondragón-Flores1, 2
Gerardo Rodríguez-Alvarado2
Nuria Gómez-Dorantes2
Jesús Jaime Guerra-Santos3
Sylvia Patricia Fernández-Pavía2§
1Campo Experimental Valle de Apatzingán-INIFAP. Carretera Apatzingán-Cuatro caminos km 17.5, Antúnez, Michoacán. CP. 60780. Tel. 800 0882222, ext. 84610. (mondragon.flores@gmail.com). 2Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales-UMSNH. Carretera Morelia-Zinapécuaro km 9.5, Tarímbaro, Michoacán. CP. 58880. Tel. 443 3223500, ext. 5226. (fernandezpavia@hotmail.com; gra.labpv@gmail.com; nuriah@live.com.mx). 3Universidad Autónoma del Carmen-Facultad de Ciencias Naturales-Centro de Investigación de Ciencias Ambientales. Calle Laguna de Términos s/n, col. Renovación 2a sección, Ciudad del Carmen, Campeche, México. CP. 24155. Tel. 938 1343965. (jjguerra-santos@hotmail.com).
§Autora para correspondencia: fernandezpavia@hotmail.com.
Resumen
En la última década se ha incrementado el interés por estudiar los hongos de la familia Botryosphaeriaceae debido a las enfermedades que inducen en cultivos de importancia económica a su amplia distribución cosmopolita y a la asociación observada entre la patogénesis y el estrés del hospedante. Se han reportado más de diez especies asociadas a síntomas en diferentes partes de una misma planta, lo que indica que un número importante de especies de esta familia no presentan especificidad en rango de hospedantes. Además, diversos estudios han demostrado la capacidad de estos hongos para ‘brincar’ de sus hospedantes nativos originales a cultivos agrícolas que se establecen en áreas cercanas, pertenecientes a la misma familia botánica o a una familia diferente. El objetivo de este trabajo es revisar marcadores morfológicos y moleculares para la identificación taxonómica de especies de la familia Botryosphaeriace, su distribución geográfica, rango de hospedantes agrícola y aspectos de desarrollo para la enfermedad incluyendo modos de dispersión. La información presentada podrá ser de utilidad en la etiología, identificación y diagnóstico de especies de Botryosphaeriace así como el manejo de las enfermedades causadas que ellas inducen.
Palabras clave: estrés, hospedantes, síntomas.
Recibido: enero de 2021
Aceptado: marzo de 2021
Introducción
La familia Botryosphaeriaceae está representada por 23 géneros de hongos cosmopolitas con una amplia gama de hospedantes y que pueden ser endófitos, fitopatógenos o saprófitos (Slippers y Wingfield, 2007; Slippers et al., 2017). Miembros de esta familia inducen enfermedades en plantas que se encuentran bajo estrés (De Wet et al., 2003). Pueden causar síntomas como cancros, gomosis, muerte descendente de ramas, defoliación y necrosis de hojas y muerte de la planta; al conjunto de estos síntomas se le llama síndrome de declinamiento (Slippers y Wingfield, 2007).
En los últimos años, en diversos hospedantes se han descrito especies desconocidas, en nuevas regiones geográficas (Netto et al., 2017). Lo anterior indica que estos hongos se están dispersando por todo el mundo como resultado de la globalización comercial principalmente, convirtiéndolos en una amenaza potencial para los agroecosistemas, bosques, plantas nativas e introducidas (Slippers et al., 2017).
Identificación de las especies de Botryosphaeriaceae
La familia Botryosphaeriaceae fue introducida por Theissen y Sydow (1918) y pertenece al orden Botryosphaeriales (Schoch et al., 2006). Los géneros con distribución geográfica mundial y afectan a un mayor número de hospedantes son: Diplodia, Dothiorella, Lasiodiplodia y Neofusicoccum, englobando 70%, con un aproximado de 300 especies fitopatógenas (Slippers et al., 2017).
Las características morfológicas de micelio y cuerpos fructíferos asexuales son utilizadas para la identificación a nivel de género y especie (Alves et al., 2006; Sandoval-Sánchez et al., 2013). Sin embargo, estas características son muy variables y en ocasiones no son distintivas, por que comparten entre especies; además son influenciadas por la edad y el sustrato donde crecen los aislados, por lo tanto, es necesario el uso de herramientas moleculares (Alves et al., 2007).
Las secuencias de los genes que codifican para el factor de elongación 1- α (TEF1- α), beta tubulina (β-Tub) y los espaciadores internos transcritos (ITS), son las regiones moleculares más utilizadas en los análisis filogenéticos para la identificación de especies de Botryosphaeriaceae (White et al., 1990; Alves et al., 2006; Zhou et al., 2015). Otro gen que también es útil es la segunda subunidad grande de la ARN polimerasa II (RPB2) (Fernández-Herrera et al., 2017).
Recientemente, Lopes y colaboradores (2017) sugirieron que los genes MAT1-2-1 y MAT1-1-1 son eficientes en la resolución de especies dentro del género Neofusicoccum y fueron útiles para demostrar que la mayoría de las especies son homotálicas. Una desventaja de usar estos marcadores es que no siempre se pueden obtener ambos genes o sólo está disponible un aislado de una especie. El gen MAT1-2-1 es más preciso y confiable para la diferenciación de especies por contener menos intrones conservados y se obtiene una mejor amplificación por PCR.
Otra herramienta para diferenciar especies de Botryosphaeriaceae es el análisis por secuencias internas repetidas simples (ISSR), la cual es una técnica simple, reproducible, rápida y útil cuando se trata de secuenciar una gran cantidad de aislados, agrupar a los de una misma especie, determinar variabilidad interespecífica y diferenciar especies críticas, así como detectar variabilidad intraespecífica (Zhou et al., 2001).
En la familia Botryosphaeriaceae se han identificado especies híbridas, morfotipos y complejos de especies crípticas que ocupan el mismo nicho ecológico. En estos casos es difícil diferenciar las especies cuando solamente se utiliza uno o dos loci para su identificación (De Wet et al., 2003; Cruywagen et al., 2017). El análisis multilocus de secuencias de ADN y el uso de una mayor cantidad de aislados en los análisis, es actualmente la forma más eficiente de reconocer especies híbridas, morfotipos y complejo de especies crípticas (Cruywagen et al., 2017).
Para la diferenciación eficiente de morfotipos, De Wet et al. (2003) usaron el análisis de seis genes codificantes de proteínas beta tubulina (β-Tub), quitina sintetasa (CHS), factor de elongación 1-α (TEF1-α), actina (ACT), calmodulina (CAL) y glutaraldehído-6-fosfato (GPD), así como en seis loci microsatélites (SS5, SS7, SS8, SS9, SS10 y SS11).
Distribución
Slippers et al. (2017), Indican que los hongos fitopatógenos pertenecientes a Botryosphaeriaceae afectan generalmente plantas en zonas subtropicales y tropicales; sin embargo, en los últimos años se ha reportado su presencia en el mundo, ejemplo de lo anterior son las especies de Neofusicoccum que se sabe colonizan a 46 hospedantes de 18 familias botánicas en diez países incluyendo todos los continentes (Sakadilis et al., 2011).
Esta capacidad de infectar múltiples hospedantes y migrar entre ellos facilita la propagación de especies y genotipos de Botryosphaeriaceae en nuevas áreas (Mehl et al., 2017). Algunos miembros de esta familia pueden tener cierta especificidad, que está influenciada por el hospedante y su hábitat (Slippers y Wingfield, 2017). Las actividades humanas que influyen en la dispersión de fitopatógenos y sus interacciones con sus hospedantes son: la introducción de plantas no nativas en nuevas áreas, cambios en el uso de la tierra y la deforestación intensiva (Pavlic-Zup et al., 2015).
Además, cuando estos hongos infectan plantas a temperaturas altas y sequía, pueden convertirse en patógenos muy agresivos y resultar en una amenaza potencial para los agroecosistemas, bosques naturales, plantas nativas e introducidas (Piskur et al., 2011). Lo anterior ha ocasionado un incremento en el interés por estudiar estos hongos debido a su presencia en múltiples hospedantes, nuevas áreas geográficas y a su agresividad en hospedantes bajo estrés (Slippers et al., 2017).
Rango de hospedantes
Las especies fitopatógenas de Botryosphaeriaceae atacan plantas leñosas (Sakalidis et al., 2011). Se considera que atacan principalmente angiospermas, aunque en el caso de las especies de Diplodia las cuales están restringidas a gimnospermas, se ha sugerido que proviene de un ancestro de Botryosphaeriaceae que evolucionó en las angiospermas (De Wet et al., 2008). Existen estudios que demuestran la capacidad de estos hongos para moverse de hospedantes nativos a no nativos y entre plantas cercanas o lejanas filogenéticamente (Sakadilis et al., 2013; Pavlic-Zup et al., 2015).
Algunas de las nuevas especies que han sido identificadas están restringidas a un solo hospedante y son poco patogénicas, lo que sugiere que son de reciente introducción o que sólo están asociadas de manera endofítica (Pérez et al., 2010). Sin embargo, se han reportado casos de hospedantes infectados por solo una o por más de diez especies asociadas a síntomas en diferentes partes de la planta, indicando que pueden infectar indistintamente a más de un órgano (Delgado-Cerrone et al., 2016; Mayorquin et al., 2016; Tedihou et al., 2017).
Algunos autores indican que la especie más frecuentemente aislada en un hospedante usualmente no es la más agresiva (Mayorquin et al., 2016). Debido a la falta de consistencia para delimitar las especies de Botryiosphaeria, es difícil cuantificar cuantas plantas atacan, sin embargo, en un estudio reciente se determinó un aproximado de 1 692 hospedantes en el mundo (Batista et al., 2012). Estos patógenos atacan a plantas forestales ornamentales, y diversos hospedantes agrícolas, incluyendo árboles frutales tropicales (Fernández-Herrera et al., 2017; Lawrence et al., 2017) (Cuadro 1), arbustos caducifolios, herbáceas y palmas (Cuadro 2).
Cuadro 1. Distribución de especies de Botryosphaeriaceae, asociados a cancro, gomosis, declinamiento y pudriciones en árboles frutales perennes.
Hospedante | Especies | País | Referencia |
Citrus x cinensis | Lasiodiplodia theobromae, Neoscytalidium dimidiatum | Italia, México | Polizzi et al. (2009); Polanco-Florián et al. (2019) |
Citrus latifolia | Lasiodiplodia citricola, Lasiodiplodia iraniensis, L. pseudotheobromae, L. theobromae, Lasiodiplodia subglobosa, L. citricola. | México | Bautista-Cruz et al. (2018); Valle-De la Paz et al. (2019) |
Citrus x limon | L. pseudotheobromae, L. theobromae, Neofusicoccum australe, Neofusicoccum parvum, Neoscytalidium hyalinum, Spencermartinsia viticola | Brasil, EE. UU, Turquía | Adesemoye y Eskalen (2011); Mayorquin et al. (2012); Awan et al. (2016); Guajardo et al. (2018) |
Citrus spp. | Diplodia mutila, Diplodia seriata, Dothiorella viticola, Diplodia iberica, L. citricola*, Lasiodiplodia hormozganensis, Lasiodiplodia iraniensis L. theobromae, Lasiodiplodia parva, N. australe, Neofusicoccum dimidiatum, Neofusicoccum luteum, Neofusicoccum mediterraneum, N. parvum. | EE. UU, Emiratos Árabes Unidos, Irán, Oman | Abdollahzadeh et al. (2010); Al-Sadi et al. (2013); Adesemoye et al. (2014) |
Dimocarpus longan | L. hormozganensis, L. iraniensis, L. pseudotheobromae, L. theobromae | Puerto Rico | Serrato-Díaz et al. (2019) |
Mangifera indica | Botryosphaeria fabicerciana, Diplodia allocellula, Lasiodiplodia brasiliense, Lasiodiplodia crassispora, Lasiodiplodia gonubiensis, Lasiodiplodia egyptiacae, L. hormozganensis*, L. iraniensis*, Lasiodiplodia mahajangana L. pseudotheobromae, L. theobromae, Lasiodiplodia viticola, N. mediterraneum, N. parvum, Neofusicoccum umdonicola, Neofusicoccum vitifusiforme, Pseudofusicoccum olivaceum | Irán, Egipto, Emiratos Arabis Unidos, México, Perú, Sudáfrica, Tailandia | Abdollahzadeh et al. (2010); Ismail et al. (2012); Al-Sadi et al. (2013); Sandoval-Sánchez et al. (2013); Trakunyingcharoen et al. (2014); Mehl et al. (2017) |
Nephelium lappaceum | L. brasiliensis, L. hormozganensis, L. iraniensis, L. pseudotheobromae, L. theobromae, Neofusicoccum batangarum, N. parvum | Puerto Rico | Serrato-Díaz et al. (2019) |
Persea americana | D. mutila, D. seriata, Dothiorella iberica, Fusicoccum aesculi, L. theobromae, N. australe, N. luteum, Neofusicoccum nonquaesitum, N. parvum, Neofusicoccum sp. | Chile, EE. UU, México | McDonald et al. (2011); Molina-Gayosso et al. (2012); Valencia et al. (2019) |
Pouteria sapota | L. theobromae | México | Tovar-Pedraza et al. (2012) |
*= especies descritas recientemente.
Cuadro 2. Distribución de especies de Botryosphaeriaceae, asociados a cancros, gomosis, declinamiento y pudriciones en hospedantes arbustivos, caducifolios, herbáceas y palmas.
Hospedante | Especies | País | Referencia |
Anacardium occidental | Lasiodiplodia brasiliense, Lasiodiplodia euphorbicola, Lasiodiplodia gonubiensis, L. iraniensis, Lasiodiplodia jatrophicola, Lasiodiplodia gravistriata*, L. pseudotheobromae, L. theobromae, Neofusicoccum batangarum, Pseudofusicoccum stromaticum | Brasil | Netto et al. (2017) |
Actinidia chinensis | Botryosphaeria dothidea, N. parvum, L. theobromae | China | Zhou et al. (2015) |
Carica papaya | L. brasiliense*, L. hormozganensis, Lasiodiplodia marypalme*, L. pseudotheobromae, L. theobromae. | Brasil | Netto et al. (2014) |
Cocos nucifera | L. brasiliense, L. egyptiacae, L. pseudotheobromae, L. theobromae | Brasil, China | Rosado et al. (2016); Zhang y Niu (2019) |
Fragaria x ananassa | Macrophomina phaseolina | Chile, España, República de Tunecina | Avilés et al. (2008); Sánchez et al. (2013); Hajlaoui et al. (2015) |
Malus domestica | B. dothidea, Diplodia intermedia, D. seriata, Diplodia pseudoseriata, L. pseudotheobromae , L. theobromae, N. australe, N. luteum, N. parvum | China, Uruguay | Delgado-Cerrone et al. (2016); Xue et al. (2019) |
Olea sp. | L. hormozganensis* | Irán | Abdollahzadeh et al. (2010) |
Prunus persica | B. dothidea, D. seriata, D. intermedia, N. parvum, N. luteum, D. pseudoseriata, N. australe, L. theobromae | China | Tian et al. (2018); Wang et al. (2011) |
Pyrus communis | B. dothidea, Botryosphaeria rhodina, Botryosphaeria obtusa, B. parva | China | Zhai et al. (2014) |
Rubus idaeus | Neofusicoccum algeriense | México | Serret-López et al. (2017) |
Rubus subgénero Eubatu | L. theobromae, L. parva | México | Contreras-Pérez et al. (2019) |
Saccharum officinarum | M. phaseolina | México | Leyva-Mir et al. (2015) |
Vaccinium spp. | B. dothidea, L. theobromae, N. parvum, N. australe, Neofusicoccum eucalyptorum | China, México, Portugal | Mondragón-Flores et al. (2012); Xu et al. (2015); Boyzo-Marín et al. (2016); Hilário et al. (2019) |
Vitis vinifera | D. seriata, D. mutilata, N. australe, N. luteum, N. parvum | Nueva Zelanda | Billones-Baaijens et al. (2015) |
*= especies descritas recientemente.
Factores que condicionan la enfermedad
Las especies fitopatógenas de Botyosphaeriaceae tienen una gran diversidad de hospedantes, son hongos oportunistas capaces de colonizar un gran número de especies botánicas y causar enfermedad en aquellas que se encuentran bajo algún tipo de estrés, principalmente hídrico (De Wet et al., 2003). Lo anterior podría explicarse porque en respuesta a la falta de agua, la planta aumenta los niveles de ácido abscísico y se reprimen sus defensas reguladas por ácido jasmónico, etileno y ácido salicílico y como consecuencia la susceptibilidad a patógenos se incrementa (Asselbergh et al., 2008).
Esto es importante ante las condiciones emergentes de cambio climático que no solo aumenta el estrés en las comunidades vegetales, sino que también favorece el desarrollo de patógenos y sus tasas de supervivencia (Slippers y Wingfield, 2017). El estrés en las plantas modifica su susceptibilidad a patógenos lo que provoca cambios en el impacto de las enfermedades en los cultivos (Elad y Pertot, 2014).
Síntomas
Enfermedades de consideración en diversos cultivos de importancia agrícola están asociadas a miembros de Botryosphaeriaceae (Eskalen et al., 2013; Bautista-Cruz et al., 2018). Algunos estudios hechos por Rosado et al. (2016), indican que con frecuencia múltiples especies del mismo género, así como de diferentes géneros, están asociadas con los síntomas y es difícil diferenciarlos para cada especie (Delgado-Cerrone et al., 2016).
En algunos casos ha sido posible asociar síntomas con la especie del patógeno debido a ciertas características como la presencia de anillos en las lesiones (Tian et al., 2018). Los síntomas asociados a estos hongos son: cancro en ramas y tronco, declinamiento, gomosis, muerte descendente de ramas, necrosis en hojas, pudriciones de semillas, frutos, pedúnculo, raíz y tizón de brotes e inflorescencias (Slippers et al., 2005; Sandoval-Sánchez et al., 2013; Dugan et al., 2015; Hajlaoui et al., 2015; Netto et al., 2017; Rodríguez-Gálvez et al., 2017).
Trasmisión y dispersión
De acuerdo con Bihon et al. (2011), estos hongos se trasmiten de manera horizontal de plantas maduras a plantas jóvenes por medio de esporas; sin embargo, la trasmisión vertical aún no ha sido comprobada. La liberación de las esporas es frecuente durante el período de lluvias que en otras estaciones y estas se dispersan por salpicaduras de agua de lluvia (Skalen et al., 2013).
Investigaciones indican que además de su potencial como patógenos, pueden asociarse a hongos de otras familias y ser trasmitidos por el escarabajo de la corteza (Hypocryphalus mangiferae), que actúa como vector en la dispersión entre los hospedantes (Adawi et al., 2006). Por otra parte, se cree que la muerte descendente causada por estos hongos podría servir como atenuante de otras enfermedades más importantes como la muerte repentina del roble, al matar ramas que de otra manera producirían hojas que se infectan fácilmente con Phytophthora ramorum y que se diseminan por salpicaduras de agua de lluvia (Lawrence et al., 2017).
Cuando los frutales son sometidos a prácticas culturales, las heridas de poda son una fuente de estrés para la planta y proporcionan un punto de entrada a los patógenos que colonizan los tejidos de forma basipetal (Rodríguez-Gálvez et al., 2017). Existen reportes que indican que la presencia de una herida no es necesaria para que los hongos infecten los órganos del hospedante, sin embargo, sí contribuyen a aumentar la gravedad de los síntomas (Zhou et al., 2015).
Factores abióticos como el incremento de la temperatura, humedad relativa alta, sequías, heladas, altas densidades de siembra y malas prácticas de poda, favorecen el desarrollo de la enfermedad aumentando la incidencia que oscila de 20 a 97% en algunos cultivos (De la Mora-Castañeda et al., 2014; Fernández-Herrera et al., 2017; Bautista-Cruz et al., 2018).
Conclusiones
La familia Botryosphaeriaceae es de gran importancia por las enfermedades que ocasionan en cultivos de importancia agrícola en todas las áreas templadas, tropicales y subtropicales en todo el mundo. Su habilidad para pasar de endófito a patógeno en plantas bajo estrés, representa una amenaza en cultivos sometidos a condiciones subóptimas de desarrollo, estrés hídrico, por ejemplo.
Debido a la falta de información en aspectos de reproducción, supervivencia, dispersión y técnicas de detección e identificación precisas, a nivel mundial se requieren más estudios de estos patógenos, para establecer medidas de control y manejo de las enfermedades que ocasionan.
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